Tolerancia al frío en las plantas

Si usted es jardinero en una zona con inviernos fríos, sabrá que la mayoría de las plantas no crecen durante el invierno y sobreviven a las condiciones en estado latente. La primera ola de frío acabará con las plantas anuales en flor, que pasarán el invierno en forma de semillas. Los primeros brotes de la primavera serán destruidos por una helada tardía, por lo que los jardineros cuidadosos cubrirán los brotes emergentes de sus patatas tempranas con tierra para protegerlos.

Las plantas están sometidas a estrés por frío a temperaturas en el rango de 0-15 °C y a estrés por congelación (heladas) a temperaturas inferiores a 0 °C. Las respuestas de las plantas a las bajas temperaturas son quizás más difíciles de clasificar que las de los animales. Algunas partes de la planta están protegidas bajo el suelo y las plantas pueden perder grandes partes de su estructura pero sobrevivir y recuperarse. Las plantas sufren no sólo por las bajas temperaturas en sí, sino también por los problemas asociados a la disponibilidad de agua, nutrientes y oxígeno. Existe una gran variedad en la capacidad de las plantas para tolerar las bajas temperaturas, lo que refleja el entorno térmico de su hábitat natural. Las plantas tropicales y subtropicales, incluidos cultivos como el maíz, la soja, los tomates y los pepinos, sufren estrés por frío a temperaturas inferiores a 15 °C. Aunque tengo un invernadero, mis tomates no han ido bien este año debido a un verano relativamente fresco. Sin embargo, muchas plantas crecen con éxito en condiciones de frío templado del norte y en la tundra alpina y ártica. ¿Cómo sobreviven al invierno, cuando las temperaturas del aire pueden descender a veces hasta -60°C?

Las raíces y las partes de la planta que se encuentran bajo el suelo, o cubiertas por la nieve o la hojarasca, están aisladas en gran medida de la congelación. La planta puede tener su propio aislamiento en forma de una cubierta vellosa o lanosa, una densa masa de hojas muertas adheridas o una gruesa corteza. La gran masa de algunas plantas les permite almacenar el calor absorbido durante el día y evitar la congelación por la noche. La planta puede tener formas de aumentar la absorción de calor del entorno, como una forma de roseta en las hojas y las flores. Algunas plantas protegen sus partes sensibles acumulando agua, que tarda mucho tiempo en congelarse, de modo que la temperatura se mantiene cerca de los 0 °C durante gran parte de un evento de congelación corto. La planta puede perder, o no crecer, sus tejidos más sensibles (brotes jóvenes, hojas y flores) durante el invierno o puede morir casi por completo y pasar el invierno como semilla, bulbo, tubérculo, cormo o rizoma inactivo. Algunas plantas muestran incluso cierto grado de endotermia, generando calor a partir de la actividad metabólica. Por ejemplo, la col de la mofeta (Symplocarpus foetidus) de Norteamérica puede mantener la temperatura de sus flores a 10 °C, aunque la temperatura del aire sea de -15 °C, aumentando su tasa de respiración. Esta planta es la que florece más temprano en el medio oeste y el noreste de EE.UU., a menudo empujando sus grandes y malolientes flores por encima de la nieve. Sus elevadas temperaturas le ayudan a atraer a los insectos polinizadores.

A pesar de estas diversas estrategias, muchas plantas pasan el invierno con partes de su estructura por encima del suelo y expuestas a temperaturas que podrían caer hasta muchos grados por debajo de los 0 °C. Los mecanismos de supervivencia de las plantas son similares a los de los animales. O bien toleran la congelación, o bien la evitan mediante el sobreenfriamiento. Sin embargo, debido a que suelen contener una gran cantidad de agua y a que están en contacto directo con el suelo congelado o con la escarcha, lo que provoca una congelación inocultable, el superenfriamiento extensivo es poco frecuente en las plantas y la mayoría sobrevive tolerando la formación de hielo en su interior.

Muchas plantas son capaces de superenfriarse y sobrevivir a una breve exposición a temperaturas apenas unos grados por debajo del punto de fusión de sus tejidos. Sin embargo, el sobreenfriamiento más extenso es poco frecuente. Las hojas de algunas plantas de hoja perenne tienen relativamente poco espacio entre sus células y contienen pequeños volúmenes de agua aislados entre sí por las venas de las hojas. Esto les permite sobreenfriarse por debajo de -20 °C. En invierno, el tejido más sensible de las ramitas de los manzanos, las células parenquimáticas del xilema (tejido conductor de agua), pueden sobreenfriarse hasta – 40 °C, pero mueren cuando se congelan. Los tejidos del tallo de las angiospermas leñosas de hoja caduca (como las ramitas del manzano) contienen poco espacio entre las células, por lo que, si se produce la congelación, ésta tiene lugar dentro de las células, matándolas. Por lo tanto, tienen que sobreenfriarse para sobrevivir.

Las plantas toleran la formación de hielo en partes de sus estructuras siempre que sus células no se congelen. El hielo puede formarse en los espacios extracelulares entre las células. Esto eleva la concentración osmótica de la parte no congelada por el efecto de concentración por congelación (véase la figura 5.1), lo que a su vez hace que se extraiga agua de las células de la planta, deshidratándolas en parte y evitando que se congelen. Esto puede ocurrir porque la membrana y la pared de la célula de la planta impiden que el hielo del exterior de la célula se fije en la congelación del contenido. Algunos tejidos vegetales, como las yemas de las hojas y las flores, encierran espacios considerables que se encuentran fuera del tejido vegetal propiamente dicho. La formación de hielo en estos espacios (congelación extra-tejido o extra-órgano) da lugar a la extracción de agua de los propios tejidos vegetales. La deshidratación del tejido vegetal se produce porque la presión de vapor del agua dentro del tejido es mayor que la del hielo adyacente. Esta deshidratación parcial impide que el tejido vegetal se congele. Este proceso se produce en los capullos florales de invierno de los rododendros, que son nativos de las regiones montañosas frías de América del Norte y Asia, como el Himalaya, por ejemplo. Es algo parecido al «mecanismo protector de deshidratación» de la resistencia al frío que se encuentra en los capullos de las lombrices de tierra y en algunos colémbolos. La gran masa de las plantas hace que tarden mucho en congelarse, y un ritmo lento de congelación es una parte importante de su capacidad de supervivencia.

Las semillas, y algunos otros tejidos, de muchas plantas tienen un contenido de agua muy bajo en su estado latente. Pueden ser anhidrobióticas o la poca agua que está presente no puede congelarse. Así, pueden sobrevivir a temperaturas muy bajas, ya que no hay agua congelable. Con bajos contenidos de agua, y especialmente cuando hay altas concentraciones de azúcares, las células pueden sobrevivir a temperaturas muy bajas gracias a la vitrificación de su agua intracelular. En este estado, el agua forma un sólido similar al vidrio sin formar cristales de hielo.

La tolerancia al frío y a las heladas de muchas plantas cambia con la estación como resultado de los cambios bioquímicos y fisiológicos inducidos por la llegada del invierno. Sin embargo, el invierno también representa un periodo de inactividad para la planta y puede ser difícil desligar los cambios que se asocian a la inactividad de los que son directamente responsables de la supervivencia a las bajas temperaturas. La planta almacena alimentos para sobrevivir al invierno y para reanudar el crecimiento en la primavera. Algunas de las reservas de alimentos, como los azúcares, pueden actuar también como crioprotectores. El letargo se desencadena por los cambios en la duración del día, ya que los días se acortan durante el otoño, pero las bajas temperaturas también pueden desencadenar la resistencia al frío de forma más directa. Los cambios que se producen durante el endurecimiento por frío son desencadenados por la producción de ácido abscísico. Esta hormona vegetal está implicada en la respuesta a otros estreses ambientales, como la desecación.

Los lípidos de la membrana pueden solidificarse a bajas temperaturas, alterando la función fisiológica de la membrana. La temperatura a la que la membrana pasa de un estado fluido a uno sólido o de gel depende de su composición lipídica. El endurecimiento en frío de las plantas implica un aumento de la proporción de ácidos grasos insaturados en las membranas. Como los ácidos grasos insaturados son más fluidos que los saturados, esto permite que sus membranas sigan siendo funcionales a temperaturas mucho más bajas. Muchas plantas acumulan azúcares (sobre todo sacarosa, pero también glucosa y fructosa) y alcoholes de azúcar (como sorbitol y manitol) durante el invierno. Estos pueden actuar como crioprotectores, al igual que en los animales, pero también actúan como reservas de alimentos. La trehalosa no suele encontrarse en las plantas, pero la sacarosa desempeña un papel similar al unirse a las membranas y proteínas, protegiéndolas contra la deshidratación.

Las plantas resistentes al frío sintetizan una serie de proteínas en respuesta a las bajas temperaturas. Se ha demostrado que algunas de ellas desempeñan un papel en la prevención de daños por congelación. Varias de las proteínas inducidas por las bajas temperaturas están relacionadas con las deshidrinas, producidas en respuesta al estrés por desecación, y con las proteínas abundantes en la embriogénesis tardía de las semillas (véase el capítulo 3). Esto quizá no sea sorprendente, ya que uno de los principales estreses resultantes de la congelación extracelular es la deshidratación de las células y sus membranas. Algunas de las proteínas que son inducidas por el estrés del frío han demostrado tener efectos crioprotectores en ensayos que prueban su capacidad para preservar la función de la membrana durante la congelación. La producción de chaperonas moleculares, o proteínas de choque térmico, en respuesta al frío puede estar implicada en la estabilización de las proteínas a bajas temperaturas.

Se han aislado proteínas anticongelantes de zanahorias y centeno de invierno. Parece que controlan el tamaño y la forma de los cristales de hielo que se forman en las plantas, evitando que dañen las células. También afectan a la estabilidad del hielo al inhibir la recristalización. Estas proteínas se encuentran en las capas celulares externas y en los espacios intercelulares de las plantas. Por tanto, es probable que interactúen tanto con el hielo que entra en contacto con la superficie de la planta como con el que se forma en sus espacios intercelulares. Esto sugiere que pueden desempeñar un papel en la modificación del crecimiento de los cristales de hielo en la planta.

Los microorganismos y las bajas temperaturas Al ser más pequeños y simples que la mayoría de las plantas o animales, los microorganismos están más a merced de las condiciones que les rodean. Cuando la temperatura de su entorno desciende, están directamente expuestos a las tensiones asociadas al frío y la congelación. Los microbiólogos distinguen entre los microorganismos adaptados al frío, con una temperatura óptima de crecimiento de 15 °C o inferior (psicrófilos), y los tolerantes al frío, con temperaturas óptimas de crecimiento normales (20-40 °C) pero que toleran las bajas temperaturas e incluso crecen lentamente a 0 °C (psicotolerantes). Por supuesto, hay muchos más microorganismos psicotolerantes que psicrófilos, ya que la maquinaria metabólica y los componentes estructurales de estos últimos deben adaptarse para trabajar a bajas temperaturas. Sin embargo, los organismos psicrófilos sólo pueden crecer cuando hay agua líquida y el crecimiento cesará cuando su hábitat se congele. El agua del suelo suele congelarse justo por debajo de los 0 °C y el agua del mar se congela a unos -1,9 °C. Sin embargo, pueden quedar bolsas sin congelar y los microorganismos son capaces de crecer en ellas a temperaturas mucho más bajas. Aunque los microorganismos no pueden crecer cuando el agua que los rodea se congela, muchos sobreviven y pueden reanudar su crecimiento cuando el agua se derrite de nuevo.

En los suelos templados cálidos se pueden aislar muchos tipos diferentes de microorganismos psicotrópicos, pero los psicrófilos tienden a estar ausentes ya que no pueden competir con los microbios que pueden crecer mejor que ellos a temperaturas más cálidas. Sin embargo, hay muchos ambientes que son frecuentes o permanentemente fríos, lo que favorece la presencia de psicrófilos (véase el capítulo 2). Casi tres cuartas partes de la Tierra están cubiertas por océanos profundos. Los microorganismos que viven en los sedimentos de los océanos profundos experimentan condiciones de frío permanente (1-3 °C), así como de alta presión (véase el capítulo 6). Las condiciones de frío casi constante también se dan en las regiones polares y a gran altura, asociadas a los glaciares y a la nieve permanente. En situaciones menos extremas, los organismos pueden estar expuestos a bajas temperaturas de forma diaria o estacional, con el correspondiente cambio en el equilibrio entre las condiciones que favorecen el crecimiento de los psicrófilos y las que favorecen el crecimiento de los no psicrófilos. Sin embargo, a pesar de las condiciones de frío, el suelo antártico y los hábitats acuáticos contienen más microorganismos psicrófilos que psicrófilos. Puede que sea más fácil tolerar el frío y esperar a que se den condiciones más cálidas que adaptarse a crecer a bajas temperaturas.

En los entornos fríos se encuentra una gran variedad de microorganismos, como bacterias, arqueas, hongos (y levaduras), algas unicelulares y protistas. Se encuentran en el suelo, el mar, los lagos, los arroyos y asociados a plantas y animales. Los microorganismos psicrófilos tienen una serie de adaptaciones que les permiten funcionar a bajas temperaturas. Una mayor proporción de ácidos grasos insaturados y otros cambios en la composición de los lípidos permiten que sus membranas sigan siendo fluidas y conserven su función fisiológica. Las enzimas de los psicrófilos funcionan mejor a bajas temperaturas. Esto parece ser el resultado de cambios en su estructura que las hace más flexibles en el frío, lo que les permite seguir catalizando reacciones biológicas. Las proteínas estructurales de los psicrófilos, como las que componen el andamiaje de microtúbulos de las células en los eucariotas (tubulina), también son estables a bajas temperaturas.

Un descenso repentino de la temperatura (choque de frío) o el crecimiento continuado a bajas temperaturas (aclimatación al frío) estimulan la producción de proteínas específicas. La respuesta de choque al frío implica la producción de proteínas de estrés, de forma similar a las proteínas de choque térmico producidas en respuesta a la exposición a altas temperaturas (véase el capítulo 4). Las proteínas de choque frío pueden desempeñar un papel similar en la eliminación de las proteínas dañadas por el frío y actuar como chaperonas moleculares, que ayudan a la correcta formación de otras proteínas en las células. La función de las proteínas producidas en respuesta a la aclimatación al frío está menos clara, pero es posible que desempeñen alguna función crioprotectora.

Además de hacer frente al propio frío, los microorganismos pueden tener que tolerar la congelación de su entorno. Es probable que esto ocurra en los hábitats polares terrestres, en los suelos templados durante el invierno y en el hielo marino, la nieve y los glaciares. Los microorganismos persisten incluso en suelos permanentemente congelados (permafrost) y se han aislado en el permafrost siberiano a una profundidad de 400-900 metros, cuyo suelo data de la segunda mitad del Plioceno (hace 3-5 millones de años). Los microorganismos encontrados en el permafrost vivían en el suelo, o fueron arrastrados allí por el viento, antes de que se congelara y reflejan el clima de la región cuando las condiciones eran más templadas. Esto explica por qué se pueden aislar en el permafrost microorganismos más psicotrópicos que psicrófilos. Han sobrevivido durante tanto tiempo en estado de criptobiosis.

Dado que los microorganismos son principalmente unicelulares, no puede formarse hielo en su interior a menos que se congelen intracelularmente. Existen algunos informes sobre microorganismos que sobreviven a la congelación intracelular, pero en general se piensa que la pared celular y la membrana plasmática impiden que el hielo externo provoque su congelación. La formación de hielo en el suelo, o en otro medio, que los rodea elevará la concentración de sales, creando un gradiente osmótico que deshidrata las células. Esta deshidratación es el mayor estrés para los microorganismos durante la congelación de su entorno. Por tanto, su supervivencia se ve favorecida por un ritmo de congelación lento, que les permite adaptarse a la deshidratación resultante. La inercia térmica de una gran masa de suelo, o incluso de roca, significa que es probable que tarde mucho tiempo en congelarse. Algunos microbios producen vainas o capas de moco (polisacáridos extracelulares), que pueden impedir el contacto inmediato entre sus células y el hielo de su entorno. Las levaduras y algas antárticas acumulan polioles y azúcares que pueden actuar como crioprotectores, mientras que algunas bacterias acumulan aminoácidos en respuesta al estrés osmótico. Estos pueden desempeñar un papel en la tolerancia a la congelación. Se han aislado proteínas con actividad anticongelante de las bacterias.

A principios de la década de 1970, se descubrió que algunas bacterias asociadas a la superficie de la vegetación en descomposición tienen una fuerte actividad de nucleación de hielo, sembrando la formación de hielo a temperaturas tan altas como – 1 °C. Estas bacterias tienen proteínas asociadas a sus membranas externas que actúan como plantilla para la formación de cristales de hielo. Se han aislado diversas bacterias nucleadoras de hielo, especialmente del género Pseudomonas. También hay algunos hongos nucleadores de hielo (Fusarium) y la actividad nucleadora de hielo está asociada al componente fúngico de algunas simbiosis de líquenes. La ventaja que la actividad nucleadora de hielo confiere a estos microorganismos ha sido objeto de especulación. Dado que son patógenos de las plantas, la formación de hielo de siembra puede dañar la superficie de la planta y permitir que los organismos la invadan. La actividad nucleante puede favorecer la condensación de agua en la superficie de las bacterias que han sido transportadas a la atmósfera y así ayudarlas a volver a la tierra en forma de lluvia. La capacidad de estos organismos para sobrevivir a la congelación puede verse favorecida por el hecho de que los tejidos vegetales con los que se asocian se congelen a una elevada temperatura bajo cero.

Al favorecer la congelación de las plantas, los microorganismos nucleadores de hielo son responsables de una cantidad considerable de daños en los cultivos relacionados con las heladas en las plantas susceptibles de congelación. Por el contrario, pueden ayudar a la supervivencia de las plantas tolerantes a la congelación asegurando la congelación a altas temperaturas bajo cero y evitando así la congelación intracelular. Tanto las bacterias como los hongos que nuclean el hielo se han aislado de las tripas de insectos y ranas tolerantes a la congelación. Para un animal tolerante a la congelación, la presencia de estos microorganismos puede ayudar a la supervivencia al producir la congelación a una alta temperatura bajo cero, pero, para un animal que evita la congelación, serían perjudiciales ya que impedirían el superenfriamiento. Esta puede ser parte de la razón por la que algunos insectos que evitan la congelación vacían sus intestinos durante el invierno.

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