Wechsel von sexueller zu parthenogenetischer Fortpflanzung bei einem Zebrahai
Insgesamt wurden 14 zebrahaispezifische Loci untersucht. Neun dieser Loci wiesen einzigartige Allele auf, die nicht von der F1-Mutter und dem mutmaßlichen M1-Vater geteilt wurden, und waren daher informativ für die elterliche Bewertung der Nachkommen (Tabelle 1). Bei diesen neun Loci wurde davon ausgegangen, dass die Nachkommen aus den Jahren 2009 und 2013 (n = 1-3) sexuellen Ursprungs von F1 × M1 waren und eine bi-parentale Vererbung aufwiesen. Diese Individuen waren an allen neun Loci heterozygot und wiesen ein mütterliches und ein väterliches Allel auf, was der Hypothese der sexuellen Fortpflanzung entsprach. Die mutmaßlich parthenogenetischen Nachkommen von F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) waren homozygot für eines der mütterlichen Allele an jedem Locus. Der einzige Nachkomme von F2 (2016:5) war homozygot für alle Allele, die im Genotyp von F2 vorhanden waren. Da F2 die sexuell erzeugte Tochter von F1 ist, stimmten die Allele von acht der neun Loci auch mit dem Genotyp von F1 überein. Ein Locus (Sfa221) unterschied jedoch die Mutter dieses Nachkommens von F2. Der Nachkomme (2016:5) war homozygot für das Allel 242, das bei F2 (242, 248) und M1 (238, 242), nicht aber bei F1 (246, 248) festgestellt wurde (Tabelle 1).
Die anderen fünf Loci zeigten alle ein gemeinsames Allel zwischen F1 und M1. Obwohl es nicht möglich ist, den elterlichen Ursprung des gemeinsamen Allels zu bestimmen, wenn es im Genotyp der Nachkommen vorhanden ist, waren alle parthenogenetischen Nachkommen an jedem dieser Loci homozygot, was der genetischen Signatur der Parthenogenese bei Elasmobranchen entspricht. Die sexuell erzeugten Nachkommen waren entweder homozygot für die gemeinsamen Allele der Eltern oder heterozygot, was der genetischen Signatur der bi-parentalen Vererbung entspricht (ergänzende Tabelle).
Diese Ergebnisse stützen eindeutig die Hypothese, dass die zwei Jahre nach der Entfernung des männlichen Hais erzeugten Embryonen parthenogenetischen Ursprungs waren und nicht auf die Spermieneinlagerung zurückzuführen sind. Die Nachkommen von F2 waren ebenfalls parthenogenetischen Ursprungs, was beweist, dass F2 im zweiten Jahr ihrer Reife mit der ungeschlechtlichen Fortpflanzung begann. Die erhöhte Homozygotie in den parthenogenetischen Genotypen (von F1 und F2) könnte die genetische Signatur der terminalen Fusionsautomixis sein, die der vorherrschende Mechanismus der fakultativen Parthenogenese bei Wirbeltieren ist5,12,15. Bei diesem Mechanismus ist die Heterozygotie auf die Chromosomenspitzen beschränkt12, weshalb genetische Signaturen von zufällig untersuchten Mikrosatelliten-Loci tendenziell eine erhöhte Homozygotie aufweisen. Alternative Mechanismen wie die gametische Duplikation19 und die spontane Entwicklung eines haploiden Individuums aus einer unbefruchteten Eizelle20 führen zu vollständiger Homozygotie21 und können nicht ausgeschlossen werden3. Allerdings wurde bei einem parthenogenetischen Zebrahai im Aquarium von Dubai an einem Locus Heterozygotie beobachtet, was den Mechanismus der terminalen Fusionsautomixis bei dieser Art unterstützt7. Die Analyse der früheren Nachkommen von F1, die 2009 und 2013 geboren wurden, zeigt eindeutig eine sexuelle Fortpflanzung, bei der die Nachkommen an jedem Locus mindestens ein Allel von M1 besitzen. Dies bestätigt, dass F1 innerhalb von zwei Jahren von sexueller zu parthenogenetischer Fortpflanzung übergegangen ist.
Van der Kooi und Schwanten14 argumentierten, dass Beispiele fakultativer Parthenogenese bei Wirbeltieren wahrscheinlich Fortpflanzungsfehler sind und daher auf eine zufällige Parthenogenese hindeuten. Nach diesem Modell ist die ungeschlechtliche Fortpflanzung bei allen Arten selten und sporadisch und stellt keine adaptive Strategie dar. Unsere Ergebnisse legen das Gegenteil nahe. Erstens haben wir bei einem einzelnen Tier einen relativ schnellen Übergang von der sexuellen Fortpflanzung zur parthenogenetischen Fortpflanzung nachgewiesen, der offenbar eine Reaktion auf eine Umweltveränderung ist. Die Parthenogenese wurde nicht bei einem einzelnen, isolierten Individuum dokumentiert, sondern bei zwei Individuen innerhalb des Aquariensystems mit unterschiedlicher sexueller Vorgeschichte. Außerdem wurde die Parthenogenese bei dieser Art bei Individuen dokumentiert, die an geografisch weit entfernten Orten gefangen wurden: im westlichen Pazifik (diese Studie) und im Roten Meer7. Auch bei anderen Elasmobranchier- und Schlangenarten wurde parthenogenetische Fortpflanzung bei mehreren Individuen sowie über mehrere Jahre hinweg in Gefangenschaft nachgewiesen3,6,9,16,17,22. Darüber hinaus wurde vor kurzem bei einem Bambushai die Lebensfähigkeit parthenogenetischer Nachkommen nachgewiesen, wobei auch die zweite Generation durch Parthenogenese erzeugt wurde23.
Eine Herausforderung für das Verständnis des adaptiven Charakters der fakultativen Parthenogenese bei Elasmobranchen und anderen Wirbeltieren ist die Ermittlung der Bedingungen, unter denen sie auftritt. Die Vererbbarkeit der fakultativen Parthenogenese wurde für Geflügel und Drosophila spp. nachgewiesen (siehe Übersichtsartikel 24). Bei Arten, die fakultative Parthenogenese zeigen, scheint jedoch die sexuelle Fortpflanzung die vorherrschende Form der Fortpflanzung zu sein8,15 , so dass es den Anschein hat, dass innere oder äußere Anzeichen zum Beginn der Parthenogenese bei diesen Arten führen können. Studien bei Geflügel ergaben, dass Virusinfektionen die Prävalenz der Parthenogenese bei verschiedenen Arten erhöhen, dass aber keine signifikanten Auswirkungen von Futterarten, Lichtverhältnissen, Sexualhormonen oder der Nähe zu Artgenossen zu beobachten waren. Es wurde festgestellt, dass eine Erhöhung der Temperatur den Beginn der Parthenogenese bei Seidenraupen einleitet und die Prävalenz der Parthenogenese bei Drosophila parthenogenata erhöht (siehe Übersichtsartikel 24). In dieser Studie wurde F1 die ganze Zeit über im selben Aquarium gehalten, um jegliche Veränderung der äußeren Umgebung zu minimieren. Der Hauptauslöser für den Wechsel von sexueller zu parthenogenetischer Fortpflanzung bei F1 scheint daher das Entfernen des Partners zu sein. Auch beim Adlerrochen erfolgte der schnelle Wechsel zwischen den Fortpflanzungsstrategien nach dem Entfernen des Partners, was die Hypothese stützt, dass die Parthenogenese unter Bedingungen der Isolation von potenziellen Partnern einen Fortpflanzungsvorteil darstellt12. Dieser Hinweis scheint jedoch bei Wirbeltieren nicht allgegenwärtig zu sein, denn bei Schlangen wurden kontrastierende Muster beobachtet. Ein Boa constrictor-Weibchen stellte von der sexuellen auf die ungeschlechtliche Fortpflanzung um und pflanzte sich parthenogenetisch fort, wenn männliche Artgenossen anwesend waren, nicht aber in den beiden Jahren, in denen sie isoliert gehalten wurde16,25. Obwohl die meisten Beispiele für Parthenogenese bei Schlangen auftraten, wenn die Weibchen von Artgenossen isoliert waren, wurde Parthenogenese auch bei zwei in Gefangenschaft lebenden Königspythons und einem Blutpython nach der Kopulation mit männlichen Artgenossen dokumentiert3,17. Die Fruchtbarkeit dieser männlichen Schlangen ist jedoch nicht bestätigt worden. Bislang wurden Beispiele für Parthenogenese bei Elasmobranchen in Gefangenschaft nur von Weibchen berichtet, die von Männchen isoliert wurden. Um die Auswirkungen der Abwesenheit oder Anwesenheit von Männchen auf den Beginn der Parthenogenese besser zu verstehen, sind weitere Studien zu den genetischen Signaturen von Nachkommen erforderlich, die aus zusammen gehaltenen männlichen und weiblichen Individuen hervorgegangen sind.
Es ist nicht möglich, mögliche Hinweise zwischen Mutter und Tochter auszuschließen, die den Beginn der Parthenogenese auslösen. Das Zebrahai-Weibchen im Aquarium von Dubai war jedoch zu keinem Zeitpunkt vor der Reifung und dem Beginn der parthenogenetischen Fortpflanzung mit einem anderen Zebrahai zusammen untergebracht7, was eher für das Fehlen eines Partners als für die Anwesenheit eines anderen Weibchens als Auslöser spricht.
Kritische Dichten wurden als Auslöser für den Beginn der parthenogenetischen Fortpflanzung innerhalb einer Art vorgeschlagen26. In diesem Szenario können Populationen durch Parthenogenese auf ein kritisches Niveau anwachsen, um die Chancen auf einen Paarungserfolg zu erhöhen. Da die meisten Beispiele für Parthenogenese bei Wirbeltieren in Gefangenschaft jedoch Weibchen betreffen, die isoliert oder mit wenigen Artgenossen gehalten werden, ist es nicht möglich, einen Schwellenwert zu bestimmen, wenn es ihn überhaupt gibt. Die wenigen Beispiele für die Parthenogenese bei wildlebenden Wirbeltieren zeigen, dass das Gesamtgeschlechterverhältnis nahe bei eins liegt8,15, wobei jedoch eine mögliche räumliche Segregation während kritischer Paarungszeiten nicht berücksichtigt wird. Empirische Studien in Gefangenschaft könnten durchgeführt werden, um die kritischen Werte bei höheren Dichten zu ermitteln.
Die evolutionäre Funktion der fakultativen Parthenogenese könnte klarer werden, wenn die Mechanismen in einer Reihe von Taxa verstanden werden, aber im Moment bleibt sie fraglich. Die meisten obligat parthenogenetischen Wirbeltiere entstehen durch Hybridisierung zwischen nahe verwandten Arten, was zu einer erhöhten individuellen Heterozygotie im Vergleich zu den elterlichen Genotypen führt11,27,28. Dies wird als adaptiv für die Besiedlung neuer Gebiete angesehen, wo eine hohe genetische Vielfalt die notwendigen genetischen Werkzeuge für die Anpassung an neue Bedingungen liefern kann29. Obwohl die meisten obligat parthenogenetischen Linien kurzlebig sind und daher eher ökologische als evolutionäre Bedeutung haben11, können sie langfristige evolutionäre Anpassungsvorteile haben, wenn die Rückkreuzung mit sexuellen Arten eine phylogenetische und geografische Ausbreitung der Gattungen ermöglicht27. Im Gegensatz dazu führt die fakultative Parthenogenese zu einer stark reduzierten genetischen Vielfalt und vermutlich zu einem geringeren Anpassungsvorteil im Umgang mit neuen Umweltbedingungen. Die Anhäufung schädlicher Mutationen (Mullers Ratsche30) führt dazu, dass Linien kurzlebig sind, wenn nicht die Fähigkeit zur sexuellen Fortpflanzung vorhanden ist. Die sexuelle Fortpflanzungsfähigkeit parthenogenetischer Nachkommen ist bei Wirbeltieren noch nicht nachgewiesen worden, obwohl sie bei anderen Organismen (z.B. Drosophila31) beobachtet wurde.
Ein interessanter Unterschied in der fakultativen Parthenogenese zwischen Elasmobranchen und anderen Wirbeltierarten ist die Folge des genetischen Mechanismus für die sexuelle Bestimmung. Die zytogenetische Analyse einer Untergruppe von Elasmobranchen-Arten ergab eine XY-Heterogamie der Männchen und eine XX-Homogamie der Weibchen, ähnlich wie bei Säugetieren32. Dies steht im Gegensatz zu Vögeln und vielen Reptilien, die eine weibliche ZW-Heterogamie und eine männliche ZZ-Homogamie aufweisen. Eine Ausnahme bilden die basalen Schlangenlinien, die lebensfähige weibliche WW-Nachkommen hervorbringen können25; siehe jedoch Booth & Schuett3, wo vorgeschlagen wird, dass basale Schlangen, einschließlich der Pythons und Boas, tatsächlich XX/XY-Geschlechtschromosomen im Gegensatz zu dem allgemein akzeptierten ZZ/ZW-System besitzen könnten. Die fakultative Parthenogenese kann für Arten mit ZZ-Männchen-Homogamie besonders vorteilhaft sein, da sie zur Produktion von Männchen führt, die potenzielle zukünftige Partner sind. Bei Elasmobranchen sind jedoch alle beobachteten lebensfähigen Nachkommen, die durch fakultative Parthenogenese erzeugt werden, weiblich6,7,9.
Die fakultative Parthenogenese, die zu weiblichen Nachkommen führt, könnte dann den adaptiven Vorteil eines „Durchhaltemechanismus“ haben, indem weibliche Linien erhalten werden, bis nach der Einwanderung wieder potenzielle männliche Partner zur Verfügung stehen. Insbesondere bei Elasmobranchiern geht man davon aus, dass es uralte Linien gibt, wobei viele Arten in den fossilen Aufzeichnungen Millionen von Jahren zurückreichen33. Populationsgenetische Analysen mehrerer Elasmobranchier-Arten haben Anzeichen von Populationsengpässen in Verbindung mit Vergletscherungsperioden ergeben34,35. Die fakultative Parthenogenese könnte den Populationen geholfen haben, diese Zeiten der Isolation zu überleben. Um diesen Ideen nachzugehen, ist es wichtig, mehr Beispiele für fakultative Parthenogenese in der Natur zu finden. Obwohl die genauen Mechanismen, die die fakultative Parthenogenese auslösen, derzeit noch ein Rätsel sind, wird die reproduktive Flexibilität, die sie Wirbeltieren möglicherweise bietet, für das Überleben und die Evolution der Arten möglicherweise unterschätzt. Die Untersuchung zeitgenössischer isolierter Populationen sowie empirische Studien mit in Gefangenschaft lebenden Individuen werden dazu beitragen, die Mechanismen, Funktionen und die Prävalenz der fakultativen Parthenogenese bei Wirbeltierarten zu erforschen.