Cambio de la reproducción sexual a la partenogenética en un tiburón cebra

En total se anotaron 14 loci específicos del tiburón cebra. Nueve de estos loci mostraron alelos únicos que no fueron compartidos entre la madre F1 y el padre putativo M1 del tiburón, y por lo tanto fueron informativos para la evaluación parental de la descendencia (Tabla 1). Para estos nueve loci, se supuso que las crías de las temporadas 2009 y 2013 (n = 1-3) eran de origen sexual de F1 × M1 y se esperaba que demostraran una herencia biparental. Estos individuos eran heterocigotos en los nueve loci mostrando un alelo materno y otro paterno, de acuerdo con la hipótesis de la reproducción sexual. La presunta descendencia partenogenética de la F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) era homocigótica para uno de los alelos maternos en cada locus. La única descendencia de la F2 (2016:5) era homocigota para todos los alelos que estaban presentes en el genotipo de la F2. Como la F2 es la hija producida sexualmente de la F1, los alelos de ocho de los nueve loci también coincidían con el genotipo de la F1. Sin embargo, un locus (Sfa221) distinguía a la madre de esta descendencia como F2. La descendencia (2016:5) era homocigota para el alelo 242, que se registró en la F2 (242, 248) y en la M1 (238, 242) pero no en la F1 (246, 248) (Tabla 1).

Los otros cinco loci demostraron un alelo compartido entre F1 y M1. Aunque no es posible determinar el origen parental del alelo compartido cuando está presente en el genotipo de la descendencia, todas las crías partenogenéticas fueron homocigotas en cada uno de estos loci, ajustándose a la firma genética de la partenogénesis en los elasmobranquios. La descendencia producida sexualmente era homocigota para los alelos compartidos por los padres o heterocigota, ajustándose a la firma genética de la herencia biparental (Tabla Suplementaria).

Estos resultados apoyan inequívocamente la hipótesis de que los embriones producidos dos años después de la eliminación del tiburón macho eran de origen partenogenético y no se debían al almacenamiento de esperma. La descendencia de F2 también apoyó un origen partenogenético, demostrando que F2 comenzó a reproducirse asexualmente en su segundo año de madurez. La elevada homocigosidad mostrada en los genotipos partenogenéticos (de la F1 y la F2) podría ser la firma genética de la fusión terminal automixis, que es el mecanismo dominante para la partenogénesis facultativa propuesta para los animales vertebrados5,12,15. En este mecanismo la heterocigosidad se restringe a las puntas de los cromosomas12, por lo que las firmas genéticas de los loci microsatélites examinados al azar tienden a demostrar una elevada homocigosidad. Otros mecanismos alternativos, como la duplicación gamética19 y el desarrollo espontáneo de un individuo haploide a partir de un óvulo no fecundado20, dan lugar a una homocigosidad completa21 y no pueden descartarse3. Sin embargo, se ha observado heterocigosidad en un locus de un tiburón cebra partenogenético en el acuario de Dubai, lo que apoya el mecanismo de fusión terminal automixis en esta especie7. El análisis de las primeras crías de F1 nacidas en 2009 y 2013 demuestra claramente la reproducción sexual en la que las crías poseen al menos un alelo de M1 en cada locus. Esto confirma que F1 pasó de la reproducción sexual a la partenogenética en un período de dos años.

Van der Kooi y Schwanten14 argumentaron que los ejemplos de partenogénesis facultativa en los vertebrados son probablemente errores reproductivos y, por lo tanto, son indicativos de partenogénesis accidental. Según este modelo, la reproducción asexual es rara y esporádica en todas las especies y no es una estrategia adaptativa. Nuestros hallazgos sugieren lo contrario. En primer lugar, hemos demostrado una transición relativamente rápida de la reproducción sexual a la partenogenética en un animal individual que parece responder a un cambio ambiental. La partenogénesis no se ha documentado en un solo individuo aislado, sino en dos individuos dentro del sistema del acuario con historias sexuales diferentes. Además, la partenogénesis se ha documentado en esta especie en individuos capturados en lugares geográficamente distantes: el océano Pacífico occidental (este estudio) y el mar Rojo7. Otras especies de elasmobranquios y serpientes también han demostrado la reproducción partenogenética en múltiples individuos, así como a través de años sucesivos en cautividad3,6,9,16,17,22. Además, recientemente se ha demostrado la viabilidad de una descendencia partenogenética de vertebrados en un tiburón bambú con una segunda generación de crías también producidas por partenogénesis23.

Un reto para entender la naturaleza adaptativa de la partenogénesis facultativa en elasmobranquios y otros vertebrados es identificar las condiciones en las que se produce. La heredabilidad en la partenogénesis facultativa ha sido demostrada para las aves de corral y Drosophila spp. (ver revisión ref. 24). Sin embargo, la reproducción sexual parece ser la forma dominante de reproducción para las especies que demuestran partenogénesis facultativa8,15 y, por lo tanto, parece que las señales internas o externas pueden conducir al inicio de la partenogénesis en estas especies. Los estudios realizados en aves de corral revelaron que las infecciones víricas aumentaban la prevalencia de la partenogénesis en diferentes especies, pero que no había efectos significativos de los tipos de alimentación, los niveles de luz, las hormonas sexuales o la proximidad a los congéneres. Se descubrió que el aumento de la temperatura iniciaba el comienzo de la partenogénesis en los gusanos de seda y aumentaba su prevalencia en Drosophila parthenogenata (véase la revisión ref. 24). En este estudio, la F1 se mantuvo en el mismo acuario durante todo el tiempo minimizando cualquier cambio en su entorno externo. Por lo tanto, el principal desencadenante del cambio de la reproducción sexual a la partenogenética en la F1 parece ser la retirada de la pareja. Del mismo modo, la rápida transición entre las estrategias reproductivas de la raya águila también siguió a la retirada de la pareja, lo que apoya la hipótesis de que la partenogénesis es una ventaja reproductiva en condiciones de aislamiento de posibles parejas12. Sin embargo, este indicio no parece ser omnipresente entre los vertebrados, con patrones contrastados observados en las serpientes. Una hembra de boa constrictor demostró un cambio de la reproducción sexual a la asexual, reproduciéndose partenogenéticamente en presencia de machos coetáneos y no durante los dos años intermitentes en los que estuvo alojada en aislamiento16,25. Aunque la mayoría de los ejemplos de partenogénesis en serpientes se han producido cuando las hembras estaban aisladas de sus compañeros, también se ha documentado la partenogénesis de dos pitones reales en cautividad y de una pitón de la sangre tras copular con machos coespecíficos3,17. Sin embargo, no se ha confirmado la fertilidad de estas serpientes macho. Hasta la fecha, los ejemplos de partenogénesis en elasmobranquios en cautividad sólo se han registrado en hembras aisladas de los machos. Para comprender mejor el efecto de la ausencia o presencia de machos en el inicio de la partenogénesis, también se requieren más estudios sobre las firmas genéticas de las crías producidas a partir de individuos machos y hembras cohabitados.

No es posible descartar posibles señales entre la madre y la hija del tiburón que desencadenen el inicio de la partenogénesis. Sin embargo, la hembra de tiburón cebra en el acuario de Dubai no estaba alojada con otro tiburón cebra en ningún momento antes de la maduración y el inicio de la reproducción partenogenética7, por lo tanto, apoyando más la ausencia de una pareja en lugar de la presencia de otra hembra como el conductor.

Las densidades críticas se han propuesto como un conductor para el inicio de la reproducción partenogenética dentro de una especie26. Bajo este escenario, las poblaciones pueden crecer hasta niveles críticos a través de la partenogénesis para aumentar las oportunidades de éxito en el apareamiento. Sin embargo, dado que la mayoría de los ejemplos de partenogénesis en vertebrados procedentes de entornos de cautividad implican hembras mantenidas en aislamiento o con pocos congéneres, no es posible determinar cuál sería el umbral, si es que existe. Los pocos ejemplos de partenogénesis en vertebrados silvestres han demostrado una proporción global de sexos cercana a la unidad8,15, pero esto no tiene en cuenta la posible segregación espacial durante los periodos críticos de apareamiento. Podrían llevarse a cabo estudios empíricos en condiciones de cautividad para determinar los niveles críticos en densidades más altas.

La función evolutiva de la partenogénesis facultativa podría aclararse cuando se comprendan los mecanismos en una serie de taxones, pero por el momento sigue siendo discutible. La mayoría de los vertebrados partenogenéticos obligatorios surgen de la hibridación entre especies estrechamente relacionadas, lo que da lugar a una elevada heterocigosidad individual en relación con los genotipos parentales11,27,28. Esto se considera adaptativo para la colonización de nuevas áreas donde la alta diversidad genética puede proporcionar las herramientas genéticas necesarias para adaptarse a las nuevas condiciones29. Aunque la mayoría de los linajes partenogenéticos obligados son de corta duración y, por tanto, se consideran de mayor importancia ecológica que evolutiva11, pueden tener ventajas adaptativas evolutivas a largo plazo cuando el retrocruzamiento con especies sexuales permite a los géneros expandirse filogenética y geográficamente27. En cambio, la partenogénesis facultativa da lugar a una diversidad genética muy reducida y, presumiblemente, a una menor ventaja adaptativa a la hora de enfrentarse a nuevas condiciones ambientales. La acumulación de mutaciones deletéreas (trinquete de Muller30) hace que los linajes tengan una vida corta a menos que exista la capacidad de reproducción sexual. La competencia reproductiva sexual de las crías partenogenéticas aún no se ha demostrado en los vertebrados, aunque se ha registrado en otros organismos (por ejemplo, Drosophila31).

Un punto interesante de diferencia en la partenogénesis facultativa entre los elasmobranquios y otras especies de vertebrados es la consecuencia del mecanismo genético para la determinación sexual. El análisis citogenético de un subconjunto de especies de elasmobranquios demostró una heterogamia masculina XY y una homogamia femenina XX similar a la de los mamíferos32. Esto contrasta con las aves y muchos reptiles, que demuestran una heterogamia femenina ZW con una homogamia masculina ZZ. La excepción son los linajes de serpientes basales, que pueden producir descendencia femenina WW viable25; sin embargo, véase Booth & Schuett3, donde se sugiere que las serpientes basales, incluidas las pitones y las boas, pueden poseer en realidad cromosomas sexuales XX/XY, en oposición al sistema ZZ/ZW comúnmente aceptado. La partenogénesis facultativa puede ser especialmente ventajosa para las especies con homogamia masculina ZZ, ya que conduce a la producción de machos, que son futuras parejas potenciales. Sin embargo, en los elasmobranquios, todas las crías viables observadas producidas por la partenogénesis facultativa son hembras6,7,9.

La partenogénesis facultativa que da lugar a crías hembras puede tener entonces la ventaja adaptativa de un mecanismo de «retención», a través del mantenimiento de los linajes de hembras hasta que los machos potenciales vuelvan a estar disponibles tras la inmigración. En particular, se considera que los elasmobranquios tienen linajes antiguos con muchas especies que se remontan a millones de años atrás en los registros fósiles33. El análisis genético de la población de varias especies de elasmobranquios ha revelado signos de cuellos de botella en la población asociados a períodos de glaciación34,35. La partenogénesis facultativa puede haber ayudado a las poblaciones a sobrevivir durante estos períodos de aislamiento. Para abordar estas ideas es importante identificar más ejemplos de partenogénesis facultativa en la naturaleza. Aunque los mecanismos exactos que desencadenan la partenogénesis facultativa siguen siendo un misterio, la flexibilidad reproductiva que puede proporcionar a los vertebrados puede estar infravalorada para la supervivencia y la evolución de las especies. El examen de las poblaciones aisladas contemporáneas, así como los estudios empíricos con individuos en cautividad, ayudarán a investigar los mecanismos, las funciones y la prevalencia de la partenogénesis facultativa en las especies de vertebrados.