Switch de la reproduction sexuelle à la reproduction parthénogénétique chez un requin zèbre
Au total, 14 loci spécifiques au requin zèbre ont été notés. Neuf de ces loci ont démontré des allèles uniques qui n’étaient pas partagés entre la mère F1 et le requin père putatif M1, et étaient donc informatifs pour l’évaluation parentale de la progéniture (tableau 1). Pour ces neuf loci, la progéniture des saisons 2009 et 2013 (n = 1-3) a été présumée être d’origine sexuelle à partir de F1 × M1 et devrait démontrer un héritage biparental. Ces individus étaient hétérozygotes sur les neuf loci présentant un allèle maternel et un allèle paternel, conformément à l’hypothèse de la reproduction sexuée. La descendance parthénogénétique présumée de F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) était homozygote pour l’un des allèles maternels à chaque locus. L’unique descendance de F2 (2016:5) était homozygote pour tous les allèles qui étaient présents dans le génotype de F2. Comme F2 est la fille sexuée de F1, les allèles de huit des neuf loci correspondaient également au génotype de F1. Cependant, un locus (Sfa221) a distingué la mère de cette progéniture comme étant F2. La progéniture (2016:5) était homozygote pour l’allèle 242, qui a été enregistré chez F2 (242, 248) et M1 (238, 242) mais pas chez F1 (246, 248) (tableau 1).
Les cinq autres loci ont tous démontré un allèle partagé entre F1 et M1. Bien qu’il ne soit pas possible de déterminer l’origine parentale de l’allèle partagé lorsqu’il est présent dans le génotype de la progéniture, tous les descendants parthénogénétiques étaient homozygotes à chacun de ces loci, correspondant à la signature génétique de la parthénogenèse chez les élasmobranches. La progéniture produite sexuellement était soit homozygote pour les allèles parentaux partagés, soit hétérozygote, correspondant à la signature génétique de l’héritage biparental (Tableau supplémentaire).
Ces résultats soutiennent sans ambiguïté l’hypothèse que les embryons produits deux ans après le retrait du requin mâle étaient d’origine parthénogénétique et non dus au stockage de sperme. La progéniture de F2 soutient également une origine parthénogénétique, ce qui démontre que F2 a commencé à se reproduire de manière asexuée au cours de sa deuxième année de maturité. L’homozygotie élevée affichée dans les génotypes parthénogénétiques (de F1 et F2) pourrait être la signature génétique de l’automixie par fusion terminale, qui est le mécanisme dominant de parthénogenèse facultative proposé pour les animaux vertébrés5,12,15. Dans ce mécanisme, l’hétérozygotie est limitée aux extrémités des chromosomes12, et les signatures génétiques des loci microsatellites sélectionnés au hasard ont donc tendance à démontrer une homozygotie élevée. D’autres mécanismes, dont la duplication gamétique19 et le développement spontané d’un individu haploïde à partir d’un œuf non fécondé20, entraînent une homozygotie complète21 et ne peuvent être exclus3. Cependant, l’hétérozygotie a été observée à un locus pour un requin zèbre parthénogénétique dans l’aquarium de Dubaï soutenant le mécanisme d’automixie de fusion terminale chez cette espèce7. L’analyse de la progéniture antérieure de F1 née en 2009 et 2013 démontre clairement une reproduction sexuée où la progéniture possède au moins un allèle de M1 à chaque locus. Cela confirme que F1 est passée d’une reproduction sexuée à une reproduction parthénogénétique en l’espace de deux ans.
Van der Kooi et Schwanten14 ont soutenu que les exemples de parthénogenèse facultative chez les vertébrés sont probablement des erreurs de reproduction et indiquent donc une parthénogenèse accidentelle. Selon ce modèle, la reproduction asexuée est rare et sporadique chez les espèces et ne constitue pas une stratégie adaptative. Nos résultats suggèrent le contraire. Tout d’abord, nous avons démontré une transition relativement rapide de la reproduction sexuelle à la reproduction parthénogénétique chez un animal individuel qui semble être en réponse à un changement environnemental. La parthénogenèse n’a pas été documentée à partir d’un seul individu isolé, mais plutôt à partir de deux individus du système d’aquarium ayant des histoires sexuelles différentes. De plus, la parthénogenèse a été documentée chez cette espèce à partir d’individus capturés dans des endroits géographiquement éloignés : l’océan Pacifique occidental (cette étude) et la mer Rouge7. D’autres espèces d’élasmobranches et de serpents ont également démontré une reproduction parthénogénétique chez plusieurs individus ainsi qu’au cours d’années successives en captivité3,6,9,16,17,22. En outre, la viabilité d’une progéniture parthénogénétique de vertébré a récemment été démontrée chez un requin-bambou avec une progéniture de deuxième génération également produite par parthénogenèse23.
Un défi pour comprendre la nature adaptative de la parthénogenèse facultative chez les élasmobranches et autres vertébrés est d’identifier les conditions dans lesquelles elle se produit. L’héritabilité de la parthénogenèse facultative a été démontrée chez les volailles et les Drosophiles spp (voir revue réf. 24). Cependant, la reproduction sexuée semble être la forme dominante de reproduction chez les espèces présentant une parthénogenèse facultative8,15 et, par conséquent, il semble que des signaux internes ou externes puissent conduire au déclenchement de la parthénogenèse chez ces espèces. Des études sur les volailles ont montré que les infections virales augmentaient la prévalence de la parthénogenèse chez différentes espèces, mais que les types d’aliments, les niveaux de lumière, les hormones sexuelles ou la proximité de congénères n’avaient pas d’effets significatifs. On a constaté que l’augmentation de la température déclenchait le début de la parthénogenèse chez les vers à soie et augmentait sa prévalence chez Drosophila parthenogenata (voir la revue réf. 24). Dans cette étude, F1 a été maintenue dans le même aquarium tout au long de l’étude, minimisant ainsi les changements de son environnement externe. Le principal déclencheur du passage de la reproduction sexuelle à la reproduction parthénogénétique chez F1 semble donc être le retrait du partenaire. De même, la transition rapide entre les stratégies de reproduction de la raie aigle a également suivi le retrait du partenaire, ce qui soutient l’hypothèse que la parthénogenèse est un avantage reproductif dans des conditions d’isolement des partenaires potentiels12. Cependant, cet indice ne semble pas être omniprésent chez les vertébrés, des modèles contrastés ayant été observés chez les serpents. Une femelle boa constrictor a démontré qu’elle passait d’une reproduction sexuée à une reproduction asexuée, se reproduisant parthénogénétiquement en présence de congénères mâles et non pendant les deux années intermittentes où elle était logée en isolement16,25. Bien que la plupart des exemples de parthénogenèse chez les serpents se soient produits lorsque les femelles étaient isolées de leurs compagnons, la parthénogenèse a également été documentée chez deux pythons royaux en captivité et un python sanguin à la suite d’une copulation avec des congénères mâles3,17. Cependant, la fertilité de ces serpents mâles n’a pas été confirmée. Jusqu’à présent, les exemples de parthénogenèse chez les élasmobranches en captivité n’ont été rapportés que chez des femelles isolées des mâles. Pour mieux comprendre l’effet de l’absence ou de la présence de mâles sur le déclenchement de la parthénogenèse, des études supplémentaires sur les signatures génétiques de la progéniture produite à partir d’individus mâles et femelles cohabitant sont également nécessaires.
Il n’est pas possible d’exclure les signaux potentiels entre la mère et la fille requin déclenchant le début de la parthénogenèse. Cependant, le requin zèbre femelle dans l’aquarium de Dubaï n’a pas été hébergé avec un autre requin zèbre à tout moment avant la maturation et le début de la reproduction parthénogénétique7, ce qui donne plus de soutien à l’absence d’un compagnon plutôt qu’à la présence d’une autre femelle comme moteur.
Les densités critiques ont été proposées comme un moteur pour le début de la reproduction parthénogénétique au sein d’une espèce26. Selon ce scénario, les populations peuvent croître à des niveaux critiques par le biais de la parthénogenèse pour augmenter les opportunités en aval pour le succès de l’accouplement. Cependant, étant donné que la plupart des exemples de parthénogenèse chez les vertébrés dans des environnements captifs concernent des femelles maintenues en isolement ou avec peu de congénères, il n’est pas possible de déterminer quel serait ce seuil, si tant est qu’il existe. Les quelques exemples de parthénogenèse chez les vertébrés sauvages ont montré des rapports sexuels globaux proches de l’unité8,15, mais cela ne tient pas compte de la ségrégation spatiale potentielle pendant les périodes d’accouplement critiques. Des études empiriques en conditions captives pourraient être entreprises pour vérifier les niveaux critiques à des densités plus élevées.
La fonction évolutive de la parthénogenèse facultative pourrait devenir plus claire lorsque les mécanismes seront compris à travers un éventail de taxons, mais pour le moment, elle reste discutable. La plupart des vertébrés parthénogénétiques obligatoires sont issus de l’hybridation entre des espèces étroitement apparentées, ce qui entraîne une hétérozygotie individuelle élevée par rapport aux génotypes parentaux11,27,28. Ce phénomène est considéré comme adaptatif pour la colonisation de nouvelles zones où une diversité génétique élevée peut fournir les outils génétiques nécessaires pour s’adapter aux nouvelles conditions29. Bien que la plupart des lignées parthénogénétiques obligatoires soient de courte durée et donc considérées comme ayant une plus grande importance écologique qu’évolutive11, elles peuvent présenter des avantages adaptatifs évolutifs à long terme lorsque le rétrocroisement avec des espèces sexuelles permet aux genres de s’étendre phylogénétiquement et géographiquement27. En revanche, la parthénogenèse facultative entraîne une diversité génétique considérablement réduite et, vraisemblablement, un avantage adaptatif moindre face à de nouvelles conditions environnementales. L’accumulation de mutations délétères (cliquet de Muller30) fait que les lignées sont de courte durée, à moins qu’elles n’aient la capacité de se reproduire sexuellement. La compétence de reproduction sexuelle de la progéniture parthénogénétique n’a pas encore été démontrée chez les vertébrés bien qu’elle ait été enregistrée chez d’autres organismes (par exemple la drosophile31).
Un point de différence intéressant dans la parthénogenèse facultative entre les élasmobranches et les autres espèces de vertébrés est la conséquence du mécanisme génétique de détermination sexuelle. L’analyse cytogénétique d’un sous-ensemble d’espèces d’élasmobranches a démontré une hétérogamie mâle XY et une homogamie femelle XX similaires aux mammifères32. Cela contraste avec les oiseaux et de nombreux reptiles, qui présentent une hétérogamie féminine ZW et une homogamie masculine ZZ. L’exception est constituée par les lignées de serpents basaux qui peuvent produire une progéniture femelle WW viable25 ; voir cependant Booth & Schuett3 où il est suggéré que les serpents basaux, y compris les Pythons et les Boas, pourraient en fait posséder des chromosomes sexuels XX/XY par opposition au système ZZ/ZW communément accepté. La parthénogenèse facultative peut être particulièrement avantageuse pour les espèces ayant une homogamie mâle ZZ, car elle conduit à la production de mâles, qui sont de futurs partenaires potentiels. Chez les élasmobranches cependant, toute la progéniture viable observée produite par la parthénogenèse facultative est femelle6,7,9.
La parthénogenèse facultative conduisant à une progéniture femelle peut alors avoir l’avantage adaptatif d’un mécanisme de » maintien « , par le maintien des lignées femelles jusqu’à ce que des compagnons mâles potentiels redeviennent disponibles après l’immigration. En particulier, les élasmobranches sont considérés comme ayant des lignées anciennes, de nombreuses espèces remontant à des millions d’années dans les archives fossiles33. L’analyse génétique des populations de plusieurs espèces d’élasmobranches a révélé des signatures de goulots d’étranglement des populations associés aux périodes de glaciation34,35. La parthénogenèse facultative peut avoir aidé les populations à survivre à ces périodes d’isolement. Pour aborder ces idées, il est important d’identifier davantage d’exemples de parthénogenèse facultative dans la nature. Bien que les mécanismes exacts déclenchant la parthénogenèse facultative restent actuellement un mystère, la flexibilité reproductive qu’elle offre potentiellement aux vertébrés peut être sous-estimée pour la survie et l’évolution des espèces. L’examen de populations isolées contemporaines ainsi que des études empiriques avec des individus captifs permettront d’étudier les mécanismes, les fonctions et la prévalence de la parthénogenèse facultative chez les espèces de vertébrés.