Mil milkweed assassin bug – Zelus longipes Linnaeus

nome comum: milkweed assassin bug (nome comum sugerido) nome científico: Zelus longipes Linnaeus (Insecta: Hemiptera: Reduviidae)

Zelus longipes Linnaeus é comumente chamado de milkweed killin bug, pois se assemelha muito ao milkweed bug, Oncopeltus fasciatus (Dallas). É também conhecido como o bug assassino de pernas longas e o bug assassino Zelus (Bug Guide). Os membros do gênero Zelus pertencem à subfamília Harpactorinae e são diurnos na natureza. Eles são predadores generalistas que se alimentam de uma grande variedade de presas de corpo mole em jardins e campos como mosquitos, moscas, minhocas, besouros de pepino e lagartas (minhoca do exército de queda, minhoca das raízes, etc.).).

Figure 1. Insecto assassino de algas leiteiras adulto, Zelus Longipes Linnaeus, mostrando as pernas longas e o bico (estilete), sentado sobre uma borla de milho doce. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Distribuição (Back to Top)

Zelus longipes é amplamente distribuído no sul da América do Norte (estados da Costa do Golfo e do Atlântico Sul; sul da Califórnia e sudoeste do Arizona nos Estados Unidos), América Central, América do Sul (exceto Chile) através do centro da Argentina, e das Índias Ocidentais (Hart 1986, Melo 2005, Wolf and Reid 2001, Cogni et al. 2000).

Descrição e Ciclo de Vida (Back to Top)

Esta espécie apresenta grande variação em tamanho e cor, o que resultou em confusão na correta identificação das espécies no passado. A maior variação de cor é observada nas populações das Índias Ocidentais, onde os indivíduos podem ser alaranjado-acastanhados, pretos-acastanhados e até mesmo inteiramente pretos (Hart 1986). As populações dos Estados Unidos são distintamente alaranjadas e de cor preta. Adultos e ninfas têm a cabeça em forma de pêra, pescoço apertado e pernas longas e peludas. Suas partes bucais perfurantes e sugadoras têm um bico tríplice segmentado que, quando em repouso, é dobrado e mantido sob o tórax em uma ranhura.

Adultos: Os machos são menores que as fêmeas. Nas populações da Califórnia e Arizona, os machos têm em média 16,1 mm e as fêmeas 18,4 mm de comprimento, enquanto que nas populações da Costa do Golfo, os machos e as fêmeas têm em média 16,8 mm e 18,2 mm, respectivamente. Nas fêmeas, o segmento abdominal terminal é plaqueado ou achatado, enquanto que nos machos é cuplike ou arredondado (Hart 1986). Os adultos são conhecidos por sobre-internar.

Os longipes Zelus adultos podem ser diferenciados de outras espécies de Zelus com base nas seguintes características morfológicas:

No pronotum, os ângulos umeral são desarmados e arredondados,

A superfície dorsal dos insectos varia de vermelho acastanhado a preto acastanhado,

Parameres (ou lobos laterais do órgão genital masculino) são cilíndricos e longos, ultrapassando 1/4 do comprimento dos lobos medianos.

Figure 2. Bichinho assassino adulto, Zelus Longipes Linnaeus, sentado numa borla de milho doce. Fotografia de Megha Kalsi, Universidade da Florida.

Figure 3. Mil Milhar insectos assassinos adultos, Zelus longipes Linnaeus, acasalamento em campo de milho doce. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Ovos: Os ovos têm forma cilíndrica e alongada, não ornamentada, de cor castanha, com uma estrutura castanha clara, semelhante a uma tampa (chamada opérculo) que tem um poro central com uma abertura em forma de funil. O ovo pode ser dividido em duas partes: o opérculo (que está ligado ao pólo anterior do ovo) e a casca do ovo principal ou córion (Wolf e Reid 2000). Cada ovo mede 2,0-2,3 mm de comprimento total enquanto que o apêndice tem 0,5 mm de comprimento (conhecido por ser o mais comprido entre todos os insectos). O resto da casca do ovo principal mede 1,5 mm de comprimento. A casca do ovo principal é mais larga no pólo posterior (0,53 mm) e mais estreita perto do pólo anterior (0,32 mm). O pólo anterior é plano e está ligado ao apêndice anterior numa junção distinta em forma de cintura. Vista lateralmente, a casca do ovo parece ser achatada lateralmente com uma ligeira curvatura para dentro (Wolf e Reid 2000).

Figure 4. Ovos do bicho assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, mostrando o poro central (a) no opérculo de um ovo, e a camada mucilaginosa (b) envolvendo as cascas principais mas não a opércula. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 5. Vista lateral dos ovos do bicho assassino das algas leiteiras, Zelus Longipes Linnaeus, mostrando o opérculo (a), a casca do ovo principal (b), a junção tipo cintura (c), e o ovo achatado de um lado com uma ligeira curva para dentro (d). Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

A casca do ovo principal tem uma superfície lisa. O apêndice anterior exibe uma arquitetura altamente diversificada internamente quando visto sob SEM (Scanning electronic microscope). A camada cilíndrica externa do apêndice anterior é chamada de véu, que é contínua com a casca do ovo principal e aproximadamente igual em diâmetro. O véu dobra-se para dentro no pólo anterior formando uma camada dupla e dentro desta encontram-se muitas estruturas tipo favo de mel. A função do véu é regular a humidade para o embrião em desenvolvimento. A remoção parcial do véu expõe uma disposição topográfica dos componentes importantes do apêndice anterior que são os micropilares (presentes na base do véu) e o opérculo. As micropilas ajudam na troca gasosa enquanto o opérculo é uma estrutura em forma de placa ligada à parte anterior do ovo que é levantada durante a eclosão. Os ovos são colocados em um conjunto de 15 ou mais, cimentados na base e cobertos com material viscoso (exceto para o apêndice anterior, pois sua função é proteger os aerofilos de entupimento) (Wolf e Reid 2000).

Figure 6. Uma massa de ovo do besouro assassino de algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, rodeada por uma camada mucilaginosa e colocada na superfície inferior de uma folha de milho doce. Note que a opércula do ovo não está coberta. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 7. Um insecto assassino adulto fêmea de algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, ovipositando ovos em uma gaiola. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Ninfas: Zelus longipes passa por cinco instantes ninfáceos antes de se desenvolver em adultos.

P>Primeiro instar: O corpo é alongado com um pescoço diferenciado e é de cor castanho claro, medindo 2,61 mm de comprimento. A cabeça tem forma piriforme, medindo 0,80 mm de comprimento e 0,50 mm de largura com sedas esparsas. Os olhos proeminentes castanhos-avermelhados têm 0,22 mm de largura (os ocelos estão ausentes). As antenas são filiformes, de setose e 3,98 mm de comprimento. As pernas são de cor marrom escuro, exceto a coxa, que é marrom claro. O abdômen é de cor marrom escuro a laranja, e aparece em forma redonda com algumas sedas nos últimos segmentos. Nesta fase faltam as almofadas das asas (Melo et al. 2005).

Figure 8. Primeira ninfa instar do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, eclodindo dos ovos e estendendo lentamente as pernas. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 9. Primeira ninfa instar do percevejo assassino do Milkweed, Zelus Longipes Linnaeus, mostrando vista dorsal (esquerda e centro) e vista ventral (direita). Fotografia de Megha Kalsi, Universidade da Flórida.

Figure 10. Uma massa de ninfas do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus Longipes Linnaeus, eclodindo de ovos postos numa folha de milho doce. Fotografia de Megha Kalsi, Universidade da Florida.

Figure 11. Primeira ninfa do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, alimentando-se de uma ninfa do minuto insecto pirata, Orius insidiosus (Say). Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Segundo instar: O corpo agora é mais alongado medindo 4,26 mm de comprimento com cor marrom-pálido e tonalidade laranja (Melo et al. 2005). A cabeça também é mais alongada, 1,08 mm de comprimento e 0,67 mm de largura, em comparação com o instar anterior. As pernas são pretas com uma coxa de cor clara. E o abdômen é arredondado e encolhido com glândulas sudoríparas levemente visíveis. As almofadas das asas estão agora presentes, e são de cor marrom escuro a preto e 0,35 mm de comprimento.

Figure 12. Vista anterior de uma segunda ninfa instar (a) e da exúvia (b) do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Terceiro instar: O corpo é alongado e tem 5,73 mm de comprimento ( Melo et al. 2005). A cabeça tem 1.56 mm de comprimento e 0.78 mm de largura. Ela é uniformemente alaranjada com sedas. As antenas são de 7,5 mm de comprimento, com cor e faixa semelhantes ao instar anterior. A cor das pernas e da almofada da asa é a mesma do instar anterior. O comprimento da almofada da asa agora é em média de 0,84 mm. O abdômen é arredondado, com sedas e aberturas visíveis das glândulas olfativas.

Figure 13. Vista dorsal de uma terceira ninfa do instar e exuvia (insert) do bicho assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 14. Vista lateral de uma terceira ninfa instar do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus Longipes Linnaeus. A cabeça está para a direita e o estilete (apontando para trás na posição de repouso) é visível sob a cabeça. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Quarto instar: O comprimento total do corpo é 7.14 mm (Melo et al. 2005). A largura e o comprimento da cabeça são 0.97 mm e 2.05 mm, respectivamente. O comprimento da antena é agora 10,23 mm,enquanto as antenas são pretas e têm duas bandas distais pálidas (marrom claro) no primeiro segmento. O segundo e o terceiro segmentos antenais são setose. As pernas são pretas com três bandas pálidas, uma no fémur e duas na mediana e no fémur traseiro. As almofadas das asas são pretas, de setose e 1,37 mm de comprimento. O abdômen é mais alongado e setose em relação aos instantes anteriores, e mede 2,67 mm de comprimento e 0,65 mm de largura. A porção posterior é de cor amarela com manchas dorsais pretas proeminentes presentes nos esternos VI e VII.

Quinto instar: O corpo laranja é alongado, medindo 11,29 mm (Melo et al. 2005). O comprimento e largura da cabeça é de 2,77 mm e 1,26 mm, respectivamente. Os olhos são visivelmente pretos. As antenas, medindo 14,56 mm de comprimento, são semelhantes aos instantes anteriores no que diz respeito à cor, padrões de faixa e sedas. O segundo segmento da antena tem cinco sedas tricobotriais (alongadas, não cravadas), enquanto os três segmentos restantes têm sedas abundantes. As almofadas das asas são de 3,54 mm de comprimento, siáceas e pretas. O abdômen é alaranjado, siáceo e tem 4,97 mm de comprimento e 1,77 mm de largura. As bordas laterais do abdômen apresentam finas faixas amarelo-esbranquiçadas.

Importância económica (Back to Top)

Enquanto predador generalista, Zelus longipes é também importante como predador de importantes pragas económicas como o verme do exército de Outono, Spodoptera frugiperda (Cogni et al. 2000), o citrus psyllid asiático, Diaphorina citri (Hall 2008), e a traça de vassoura genista, Uresiphita reversalis Guenée (Carrel 2001).

Embora não seja uma ameaça para os humanos, se não for manuseada adequadamente, uma mordida de Zelus longipes pode causar uma sensação de ardor com inchaço que pode durar vários dias.

Comportamento Alimentar (Back to Top)

A estratégia que Zelus longipes usa para capturar a sua presa é conhecida como a “estratégia de armadilha pegajosa”. Como muitos bugs de emboscada, os longipes Zelus atacam as presas depois de se esconderem dentro da folhagem com as suas presas dianteiras levantadas no ar. As patas dianteiras dos longipes Zelus são cobertas com um material viscoso que age como uma cola, prendendo a presa. Os longipes Zelus paralisam rapidamente as suas presas, inserindo os seus estilos no corpo hospedeiro e preparam-se para se alimentarem através de uma digestão extra-oral. A digestão extra-oral é um modo de digestão onde um predador liberta enzimas na sua presa para dissolver o tecido do hospedeiro, e mais tarde suga o líquido dissolvido usando o seu estilete como palha (Wolf and Reid 2001). Os longipes Zelus podem alimentar-se de presas que podem ter até seis vezes o seu próprio tamanho. Mas com o aumento do tamanho das presas o tempo de manipulação e alimentação dos Zelus longipes também aumenta, permitindo que eles se tornem vulneráveis a outros predadores (Cogni et al. 2000).

Figure 15. Mil milkweed killin bugs adultos, Zelus longipes Linnaeus, mostrando comportamento de esconderijo ou emboscada. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 16. Bichinho assassino de algas leiteiras adulto, Zelus longipes Linnaeus, deitado em emboscada (na sombra superior esquerda) com as suas patas dianteiras levantadas pouco antes de atacar a sua presa, uma mosca-silo, Euxesta stigmatias Loew, (inferior direita). Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 17. Bichinho assassino de algas leiteiras adulto, Zelus longipes Linnaeus, paralisando sua presa, uma mosca de milho, Euxesta stigmatias Loew, inserindo stylets. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 18. Bichinho assassino de algas leiteiras adulto, Zelus longipes Linnaeus, alimentando-se de uma mosca de milho, Euxesta stigmatias Loew. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Figure 19. Ninfa do insecto assassino das algas leiteiras, Zelus longipes Linnaeus, alimentando-se de Euxesta annonae Fabricius, uma mosca de asas desenhadas. Fotografia de Megha Kalsi, University of Florida.

Referências selecionadas (Back to Top)

• BugGuide. (Outubro 2009). Espécie Zelus longipes – Bug Assassino de Milkweed. BugGuide.net. http://bugguide.net/node/view/4832 (21 de Agosto de 2018).
• Carrel JE. 2001. Resposta de artrópodes predadores a larvas quimicamente defendidas da traça uresífita reversalis (Guenée) (Lepidoptera: Pyralidae). Journal of the Kansas Entomological Society 74: 128-135.

Cogni R, Freitas AVL, Filho FA. 2000. Influência do tamanho das presas no sucesso da predação por Zelus longipes L. (Het., Reduviidae). Journal of Applied Entomology 126: 74-78.

• Hall DG. (2008). Controle biológico da Diaphorina citri. Concitver. http://www.concitver.com/huanglongbingYPsilidoAsiatico/Memor%C3%ADa-8%20Hall.pdf (21 de Agosto de 2018).
• Hart ER. 1986. Genus Zelus Fabricius nos Estados Unidos, Canadá, e Norte do México (Hemiptera: Reduviidae). Anais da Sociedade Entomológica da América 79: 535-548.

Melo MC, Coscaron MC, Filho BA. 2005. Estágios imaturos de Zelus longipes (Heteroptera: Reduviidae, Harpactorinae). Transações da Sociedade Entomológica Americana 31: 101-110. Ralston JS. 1977. Guarda de ovos por macho assassino do gênero Zelus (Hemiptera: Reduviidae). Psyche 84: 103-107.

• Wolf KW, Reid W. 2000. A arquitetura do apêndice anterior no ovo do bicho assassino, Zelus longipes (Hemiptera: Reduviidae). Estrutura e Desenvolvimento do Artrópode 29: 333-341.

Li>Wolf KW, Reid W. 2001. Morfologia da superfície das pernas do insecto assassino Zelus longipes (Hemiptera: Reduviidae): Um estudo de microscopia electrónica de varrimento com ênfase em pêlos e poros. Anais da Sociedade Entomológica da América 94: 457-461.