Byte från sexuell till parthenogenetisk reproduktion hos en zebrahaj
Totalt 14 specifika loci för zebrahaj har noterats. Nio av dessa loci uppvisade unika alleler som inte delades mellan moderen F1 och den förmodade fadern M1-hajen, och var därför informativa för föräldrabedömning av avkomman (tabell 1). För dessa nio loci antogs avkomman från säsongerna 2009 och 2013 (n = 1-3) vara av sexuellt ursprung från F1 × M1 och förväntades uppvisa två föräldrars arv. Dessa individer var heterozygota på alla nio loci med en moderlig och en faderlig allel, i enlighet med hypotesen om sexuell reproduktion. Den förmodade parthenogenetiska avkomman från F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) var homozygot för en av de maternella allelerna på varje locus. Den enda avkomman från F2 (2016:5) var homozygot för alla alleler som fanns i F2:s genotyp. Eftersom F2 är den sexuellt producerade dottern till F1 stämde allelerna från åtta av de nio loci också överens med F1:s genotyp. Ett locus (Sfa221) skiljde dock modern till denna avkomma från F2. Avkomman (2016:5) var homozygot för allelen 242, som registrerades från F2 (242, 248) och M1 (238, 242) men inte F1 (246, 248) (tabell 1).
De övriga fem loci uppvisade alla en gemensam allel mellan F1 och M1. Även om det inte är möjligt att fastställa föräldrarnas ursprung för den delade allelen när den finns i avkommans genotyp, var alla parthenogenetiska avkommor homozygota på var och en av dessa loci, vilket stämmer överens med den genetiska signaturen för parthenogenes hos elasmobrancher. De sexuellt producerade avkommorna var antingen homozygota för föräldrarnas delade alleler eller heterozygota, vilket stämmer överens med den genetiska signaturen för arv från båda föräldrarna (kompletterande tabell).
Dessa resultat stöder otvetydigt hypotesen att de embryon som producerades två år efter avlägsnandet av den manliga hajen var av parthenogenetiskt ursprung och inte berodde på spermaförvaring. F2:s avkomma stödde också ett parthenogenetiskt ursprung, vilket visar att F2 började reproducera sig asexuellt under sitt andra mognadsår. Den förhöjda homozygositeten i parthenogenetiska genotyper (från F1 och F2) kan vara den genetiska signaturen för terminal fusionsautomixis, vilket är den dominerande mekanismen för fakultativ parthenogenes som föreslagits för ryggradsdjur5,12,15. I denna mekanism är heterozygositeten begränsad till kromosomernas spetsar12 , varför genetiska signaturer av slumpmässigt undersökta mikrosatellitloci tenderar att visa förhöjd homozygositet. Alternativa mekanismer, inklusive spelduplikation19 och spontan utveckling av en haploid individ från ett obefruktat ägg20 resulterar i fullständig homozygositet21 och kan inte uteslutas3. Heterozygositet observerades dock på ett locus för en parthenogenetisk zebrahaj i Dubaiakvariet, vilket stöder mekanismen med terminal fusionsautomixis hos denna art7. Analysen av F1:s tidigare avkommor födda 2009 och 2013 visar tydligt på sexuell reproduktion där avkommorna har minst en allel från M1 på varje locus. Detta bekräftar att F1 övergick från sexuell till parthenogenetisk reproduktion inom en period av två år.
Van der Kooi och Schwanten14 hävdade att exempel på fakultativ parthenogenes hos ryggradsdjur sannolikt är reproduktionsfel och därmed tyder på oavsiktlig parthenogenes. Enligt den modellen är asexuell reproduktion sällsynt och sporadisk hos olika arter och inte en adaptiv strategi. Våra resultat tyder på motsatsen. För det första har vi påvisat en relativt snabb övergång från sexuell reproduktion till parthenogenetisk reproduktion hos ett enskilt djur som verkar vara ett svar på en miljöförändring. Parthenogenesen dokumenterades inte från en enskild, isolerad individ, utan snarare från två individer inom akvariesystemet med olika sexuell historia. Dessutom har parthenogenes dokumenterats hos denna art från individer som fångats på geografiskt avlägsna platser: västra Stilla havet (denna studie) och Röda havet7. Andra arter av elasmobrancher och ormar har också uppvisat parthenogenetisk reproduktion hos flera individer och under flera på varandra följande år i fångenskap3,6,9,16,17,22. Dessutom har man nyligen visat att en parthenogenetisk avkomma från ett ryggradsdjur är livskraftig hos en bambuhaj och att även en andra generationens avkomma har producerats genom parthenogenes23.
En utmaning för att förstå den adaptiva karaktären hos fakultativ parthenogenes hos elasmobrancher och andra ryggradsdjur är att identifiera de förhållanden under vilka den sker. Ärftlighet i fakultativ parthenogenes har påvisats för fjäderfä och Drosophila spp. (se översikt ref. 24). Sexuell reproduktion verkar dock vara den dominerande reproduktionsformen för arter som uppvisar fakultativ parthenogenes8,15 och därför verkar det som om interna eller externa signaler kan leda till att parthenogenesen inleds hos dessa arter. Studier på fjäderfä visade att virusinfektioner ökade prevalensen av parthenogenes hos olika arter, men att det inte fanns några signifikanta effekter av fodertyper, ljusnivåer, könshormoner eller närhet till artfränder. Ökad temperatur visade sig initiera parthenogenesen hos silkesmaskar och öka dess prevalens hos Drosophila parthenogenata (se översikt ref. 24). I den här studien hölls F1 i samma akvarium hela tiden för att minimera alla förändringar i hennes yttre miljö. Den viktigaste utlösande faktorn för övergången från sexuell till parthenogenetisk reproduktion hos F1 tycks därför vara avlägsnandet av parningen. På samma sätt följde den snabba övergången mellan reproduktionsstrategier hos örnrocka också på avlägsnandet av partner, vilket stöder hypotesen att parthenogenes är en reproduktionsfördel under förhållanden där man är isolerad från potentiella partner12. Denna signal verkar dock inte vara allestädes närvarande bland ryggradsdjur, med kontrasterande mönster som observerats hos ormar. En boa constrictor-hona uppvisade en övergång från sexuell till asexuell reproduktion och reproducerade sig parthenogenetiskt i närvaro av manliga artfränder, men inte under de två intermittenta år då hon hölls isolerad16,25. Även om de flesta exemplen på parthenogenes hos ormar har inträffat när honorna isolerats från sina partner, har parthenogenes också dokumenterats hos två regalpytoner och en blodpyton i fångenskap efter kopulation med manliga artfränder3,17. Fertiliteten hos dessa hanar har dock inte bekräftats. Hittills har exempel på parthenogenes hos elasmobrancher i fångenskap endast rapporterats från honor som isolerats från hanar. För att bättre förstå effekten av frånvaron eller närvaron av hanar på starten av parthenogenesen krävs också ytterligare studier av de genetiska signaturerna hos avkommor som produceras från samboende han- och honindivider.
Det går inte att utesluta potentiella signaler mellan moder- och dotterhaj som utlöser startskottet för parthenogenesen. Den kvinnliga zebrahajen i Dubaiakvariet var dock inte inhyst med en annan zebrahaj vid någon tidpunkt innan den mognade och påbörjade den parthenogenetiska reproduktionen7 , vilket ger stöd för att frånvaron av en partner snarare än närvaron av en annan hona är drivkraften.
Kritiska tätheter har föreslagits som en drivkraft för att påbörja parthenogenetisk reproduktion inom en art26. Enligt detta scenario kan populationer växa till kritiska nivåer genom parthenogenes för att öka möjligheterna nedströms för parningsframgång. Med tanke på att de flesta exempel på parthenogenes hos ryggradsdjur från fångenskapsmiljöer gäller honor som hålls isolerade eller med få artfränder är det dock inte möjligt att fastställa vad ett tröskelvärde skulle vara, om det överhuvudtaget existerar. De få exemplen på parthenogenes från vilda ryggradsdjur visar att den totala könsfördelningen är nära en enhet8,15 , men detta tar inte hänsyn till potentiell rumslig segregering under kritiska parningsperioder. Empiriska studier i fångenskap skulle kunna genomföras för att fastställa kritiska nivåer vid högre tätheter.
Den evolutionära funktionen av fakultativ parthenogenes kan bli tydligare när mekanismerna förstås i en rad olika taxa, men för närvarande är den fortfarande diskutabel. De flesta obligat parthenogenetiska ryggradsdjur uppstår genom hybridisering mellan närbesläktade arter, vilket resulterar i förhöjd individuell heterozygositet i förhållande till föräldragenotyperna11,27,28 . Detta anses vara adaptivt för kolonisering av nya områden där hög genetisk mångfald kan ge de nödvändiga genetiska verktygen för att anpassa sig till nya förhållanden29. Även om de flesta obligat parthenogenetiska linjer är kortlivade och därför anses vara av större ekologisk än evolutionär betydelse11, kan de ha långsiktiga evolutionära adaptiva fördelar när återkorsning med sexuella arter gör det möjligt för släkten att expandera fylogenetiskt och geografiskt27. Däremot resulterar fakultativ parthenogenes i kraftigt minskad genetisk mångfald och förmodligen mindre adaptiva fördelar när det gäller att hantera nya miljöförhållanden. Ackumulationen av skadliga mutationer (Mullers ratchet30) leder till att släkten blir kortlivade om det inte finns kapacitet för sexuell reproduktion. Sexuell reproduktiv kompetens hos parthenogenetiska avkommor har ännu inte påvisats hos ryggradsdjur även om det har registrerats från andra organismer (t.ex. Drosophila31).
En intressant punkt som skiljer fakultativ parthenogenes mellan elasmobrancher och andra ryggradsdjursarter är konsekvensen av den genetiska mekanismen för sexuell bestämning. Cytogenetisk analys av en undergrupp av arter av elasmobranchier visade på XY-hane heterogamitet och XX-hona homogamitet som liknar däggdjur32. Detta står i kontrast till fåglar och många reptiler, som uppvisar ZW-heterogamitet hos honorna och ZZ-homogamitet hos hanarna. Undantaget är de basala ormlinjerna som kan producera livskraftig WW-kvinnlig avkomma25; se dock Booth & Schuett3 där det antyds att basala ormar, inklusive pythonerna och boas, faktiskt kan ha XX/XY-könskromosomer i motsats till det allmänt accepterade ZZ/ZW-systemet. Facultativ parthenogenes kan vara särskilt fördelaktigt för arter som har ZZ-hanehomogamitet, eftersom det leder till produktion av hanar som är potentiella framtida partner. Hos elasmobrancher är dock alla observerade livskraftiga avkommor som produceras av fakultativ parthenogenes honor6,7,9.
Fakultativ parthenogenes som leder till kvinnlig avkomma kan då ha den adaptiva fördelen av att vara en mekanism för att ”hålla fast vid”, genom att upprätthålla kvinnliga linjer tills potentiella manliga partner blir tillgängliga igen efter invandring. I synnerhet elasmobrancher anses ha urgamla linjer med många arter som sträcker sig miljontals år tillbaka i tiden i de fossila arkiven33. Populationsgenetiska analyser av flera arter av elasmobranchier har visat tecken på flaskhalsar i populationerna i samband med istider34,35. Facultativ parthenogenes kan ha hjälpt populationer att överleva under dessa isoleringsperioder. För att ta upp dessa idéer är det viktigt att identifiera fler exempel på fakultativ parthenogenes från naturen. Även om de exakta mekanismerna som utlöser fakultativ parthenogenes för närvarande förblir ett mysterium, kan den reproduktiva flexibilitet som den potentiellt ger ryggradsdjur underskattas för arternas överlevnad och evolution. Undersökningar av samtida isolerade populationer samt empiriska studier med individer i fångenskap kommer att bidra till att utreda mekanismerna, funktionerna och förekomsten av fakultativ parthenogenes hos ryggradsarter.