Přechod od pohlavního k partenogenetickému rozmnožování u žraloka zebřičky
Bylo vyhodnoceno celkem 14 specifických lokusů žraloka zebřičky. Devět z těchto lokusů vykazovalo jedinečné alely, které nebyly sdíleny mezi matkou F1 a domnělým otcem žralokem M1, a byly proto informativní pro hodnocení rodičovství potomků (tabulka 1). U těchto devíti lokusů se předpokládalo, že potomci ze sezón 2009 a 2013 (n = 1-3) jsou pohlavního původu z F1 × M1 a že vykazují dědičnost po obou rodičích. Tito jedinci byli heterozygotní ve všech devíti lokusech a vykazovali jednu mateřskou a jednu otcovskou alelu v souladu s hypotézou pohlavního rozmnožování. Předpokládaní partenogenetičtí potomci z F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) byli homozygotní pro jednu z mateřských alel na každém lokusu. Jediné potomstvo z F2 (2016:5) bylo homozygotní u všech alel, které byly přítomny v genotypu F2. Protože F2 je pohlavně vzniklou dcerou F1, alely z osmi z devíti lokusů odpovídaly také genotypu F1. Jeden lokus (Sfa221) však odlišoval matku tohoto potomka jako F2. Potomek (2016:5) byl homozygotní pro alelu 242, která byla zaznamenána u F2 (242, 248) a M1 (238, 242), ale ne u F1 (246, 248) (tabulka 1).
Všech pět dalších lokusů vykazovalo jednu společnou alelu mezi F1 a M1. Ačkoli není možné určit rodičovský původ sdílené alely, pokud je přítomna v genotypu potomstva, všichni partenogenetičtí potomci byli homozygotní v každém z těchto lokusů, což odpovídá genetickému podpisu partenogeneze u elasmobranchů. Pohlavně vzniklá potomstva byla buď homozygotní pro společné alely rodičů, nebo heterozygotní, což odpovídá genetickému podpisu dvourodičovské dědičnosti (doplňková tabulka).
Tyto výsledky jednoznačně podporují hypotézu, že embrya vzniklá dva roky po odstranění samce žraloka byla partenogenetického původu a nebyla způsobena skladováním spermií. Potomstvo F2 rovněž potvrdilo partenogenetický původ, což dokazuje, že F2 se začala rozmnožovat nepohlavně ve druhém roce své dospělosti. Zvýšená homozygotnost, která se projevila u partenogenetických genotypů (z F1 a F2), by mohla být genetickým znakem terminální fúzní automixy, což je dominantní mechanismus fakultativní partenogeneze navržený pro obratlovce5,12,15 . Při tomto mechanismu je heterozygotnost omezena na špičky chromozomů12 , proto genetické podpisy náhodně prověřených mikrosatelitových lokusů vykazují spíše zvýšenou homozygotnost. Alternativní mechanismy, včetně gametické duplikace19 a spontánního vývoje haploidního jedince z neoplozeného vajíčka20 , vedou k úplné homozygozitě21 a nelze je vyloučit3. Nicméně u jednoho lokusu byla pozorována heterozygotnost u partenogenetického žraloka zebřičky v dubajském akváriu, což podporuje mechanismus terminální fúzní automixe u tohoto druhu7. Analýza dřívějších potomků F1 narozených v letech 2009 a 2013 jasně prokazuje pohlavní rozmnožování, kdy potomci mají na každém lokusu alespoň jednu alelu z M1. To potvrzuje, že F1 přešel během dvou let z pohlavního na partenogenetické rozmnožování.
Van der Kooi a Schwanten14 tvrdili, že příklady fakultativní partenogeneze u obratlovců jsou pravděpodobně reprodukčními chybami, a tudíž svědčí o náhodné partenogenezi. Podle tohoto modelu je asexuální rozmnožování u různých druhů vzácné a sporadické a není adaptivní strategií. Naše zjištění naznačují opak. Zaprvé jsme prokázali relativně rychlý přechod od pohlavního rozmnožování k partenogenetickému rozmnožování u jednotlivého živočicha, který je zřejmě reakcí na změnu prostředí. Partenogeneze nebyla zdokumentována u jediného izolovaného jedince, ale u dvou jedinců v rámci akvarijního systému s odlišnou sexuální historií. Kromě toho byla partenogeneze u tohoto druhu doložena u jedinců odchycených z geograficky vzdálených lokalit: západního Tichého oceánu (tato studie) a Rudého moře7. Také u jiných druhů elasmobranchů a hadů bylo prokázáno partenogenetické rozmnožování u více jedinců i v průběhu několika po sobě následujících let v zajetí3,6,9,16,17,22. Kromě toho byla nedávno prokázána životaschopnost partenogenetického potomstva obratlovců u žraloka bambusového, přičemž druhá generace potomků byla rovněž vytvořena partenogenezí23.
Výzvou pro pochopení adaptivní povahy fakultativní partenogeneze u elasmobranchů a dalších obratlovců je určení podmínek, za kterých k ní dochází. Dědičnost fakultativní partenogeneze byla prokázána u drůbeže a drozofil (viz přehled ref. 24). Zdá se však, že u druhů vykazujících fakultativní partenogenezi je dominantní formou rozmnožování pohlavní rozmnožování8,15 , a proto se zdá, že u těchto druhů mohou k nástupu partenogeneze vést vnitřní nebo vnější podněty. Studie u drůbeže zjistily, že virové infekce zvyšují prevalenci partenogeneze u různých druhů, ale že typy krmiv, hladina světla, pohlavní hormony nebo blízkost konspecií nemají žádný významný vliv. Bylo zjištěno, že zvyšující se teplota iniciuje nástup partenogeneze u bource morušového a zvyšuje její prevalenci u Drosophila parthenogenata (viz přehled ref. 24). V této studii byla F1 po celou dobu chována ve stejném akváriu, což minimalizovalo jakékoli změny jejího vnějšího prostředí. Hlavním spouštěčem přechodu od pohlavního k partenogenetickému rozmnožování u F1 je tedy zřejmě odstranění partnera. Podobně rychlý přechod mezi reprodukčními strategiemi u rejnoka orlího následoval také po odstranění partnera, což podporuje hypotézu, že partenogeneze je reprodukční výhodou v podmínkách izolace od potenciálních partnerů12. Zdá se však, že toto vodítko není mezi obratlovci všudypřítomné, kontrastní vzorce byly pozorovány u hadů. Samice hroznýšovce prokázala přechod od pohlavního k asexuálnímu rozmnožování, přičemž se rozmnožovala partenogeneticky v přítomnosti samců a nikoliv během dvou přerušovaných let, kdy byla umístěna v izolaci16,25 . Ačkoli většina příkladů partenogeneze u hadů nastala, když byly samice izolovány od partnerů, partenogeneze byla zdokumentována také u dvou krajt královských v zajetí a jedné krajty krvavé po kopulaci se samci konspecifických druhů3,17. Plodnost těchto hadích samců však nebyla potvrzena. Dosud byly příklady partenogeneze u elasmobranchů v zajetí zaznamenány pouze u samic izolovaných od samců. K lepšímu pochopení vlivu nepřítomnosti či přítomnosti samců na nástup partenogeneze jsou zapotřebí také další studie genetických znaků potomstva vzniklého ze společně žijících samců a samic.
Není možné vyloučit potenciální signály mezi matkou a dcerou žraloka spouštějící nástup partenogeneze. Samice žraloka zebřičkového v dubajském akváriu však nebyla v žádném okamžiku před dospíváním a zahájením partenogenetického rozmnožování ubytována s jiným žralokem zebřičkovým7, což podporuje spíše nepřítomnost partnera než přítomnost jiné samice jako hnací síly.
Kritická hustota byla navržena jako hnací síla pro zahájení partenogenetického rozmnožování v rámci druhu26. Podle tohoto scénáře mohou populace narůst na kritickou úroveň prostřednictvím partenogeneze, aby se zvýšily následné příležitosti pro úspěšné páření. Avšak vzhledem k tomu, že většina příkladů partenogeneze u obratlovců z prostředí v zajetí se týká samic chovaných v izolaci nebo s malým počtem konspecifických jedinců, není možné určit, jaká by měla být prahová hodnota, pokud vůbec existuje. Několik příkladů partenogeneze u volně žijících obratlovců prokázalo celkový poměr pohlaví blízký jednotě8,15 , což však nezohledňuje možnou prostorovou segregaci během kritických období páření. Pro zjištění kritických hodnot při vyšších hustotách by mohly být provedeny empirické studie v zajetí.
Evoluční funkce fakultativní partenogeneze může být jasnější, až budou pochopeny mechanismy u celé řady taxonů, ale v současné době zůstává sporná. Většina obligátně partenogenetických obratlovců vzniká hybridizací mezi blízce příbuznými druhy, což vede ke zvýšené individuální heterozygozitě ve srovnání s rodičovskými genotypy11,27,28 . To je považováno za adaptivní pro kolonizaci nových oblastí, kde vysoká genetická diverzita může poskytnout nezbytné genetické nástroje pro adaptaci na nové podmínky29. Ačkoli většina obligátních partenogenetických linií žije krátce, a proto jsou považovány za ekologicky než evolučně významnější11 , mohou mít dlouhodobé evoluční adaptivní výhody tam, kde zpětné křížení s pohlavními druhy umožňuje fylogenetické a geografické rozšíření rodů27. Naproti tomu fakultativní partenogeneze má za následek značně sníženou genetickou diverzitu a pravděpodobně menší adaptivní výhodu při řešení nových podmínek prostředí. Kumulace škodlivých mutací (Müllerova západka30) vede k tomu, že linie jsou krátkověké, pokud neexistuje schopnost pohlavního rozmnožování. Pohlavní reprodukční způsobilost partenogenetických potomků nebyla dosud u obratlovců prokázána, ačkoli byla zaznamenána u jiných organismů (např. Drosophila31).
Zajímavým bodem rozdílu ve fakultativní partenogenezi mezi elasmobrany a jinými druhy obratlovců je důsledek genetického mechanismu pohlavní determinace. Cytogenetická analýza podskupiny druhů elasmobranchů prokázala heterogamitu samců XY a homogamitu samic XX podobně jako u savců32. To kontrastuje s ptáky a mnoha plazy, kteří vykazují ZW heterogametnost samic a ZZ homogametnost samců. Výjimkou jsou bazální linie hadů, které mohou produkovat životaschopné samičí potomstvo WW25; viz však Booth & Schuett3, kde se předpokládá, že bazální hadi včetně krajt a hroznýšů mohou mít ve skutečnosti pohlavní chromozomy XX/XY na rozdíl od obecně přijímaného systému ZZ/ZW. Fakultativní partenogeneze může být výhodná zejména pro druhy, které mají ZZ samčí homogametrii, protože vede k produkci samců, kteří jsou potenciálními budoucími partnery. U elasmobranchů jsou však všichni pozorovaní životaschopní potomci vzniklí fakultativní partenogenezí samičího pohlaví6,7,9.
Fakultativní partenogeneze vedoucí ke vzniku samičích potomků pak může mít adaptivní výhodu mechanismu „udržení“, a to díky zachování samičích linií do doby, než budou po imigraci opět k dispozici potenciální samčí partneři. Zejména u elasmobranchů se předpokládají prastaré linie s mnoha druhy sahajícími ve fosilních záznamech miliony let zpět33. Populačně genetická analýza několika druhů elasmobranchů odhalila známky populačních úzkých hrdel spojených s obdobími zalednění34,35. Fakultativní partenogeneze mohla populacím pomoci přežít tato období izolace. Pro řešení těchto myšlenek je důležité identifikovat více příkladů fakultativní partenogeneze z volné přírody. Přestože přesné mechanismy spouštějící fakultativní partenogenezi zůstávají v současné době záhadou, reprodukční flexibilita, kterou obratlovcům potenciálně poskytuje, může být pro přežití a evoluci druhů podceňována. Zkoumání současných izolovaných populací i empirické studie s jedinci v zajetí pomohou prozkoumat mechanismy, funkce a prevalenci fakultativní partenogeneze u obratlovců.