Przejście z rozmnażania płciowego na partenogenetyczne u rekina zebry

W sumie oceniono 14 loci specyficznych dla rekina zebry. Dziewięć z tych loci wykazało unikalne allele, które nie były dzielone między matkę F1 i domniemanego ojca M1 rekina, a zatem były informatywne dla oceny rodzicielskiej potomstwa (Tabela 1). Dla tych dziewięciu loci przyjęto, że potomstwo z sezonów 2009 i 2013 (n = 1-3) jest pochodzenia płciowego F1 × M1 i oczekiwano, że będzie wykazywać dziedziczenie dwupłciowe. Osobniki te były heterozygotyczne we wszystkich dziewięciu loci, wykazując jeden allel matczyny i jeden ojcowski, zgodnie z hipotezą rozmnażania płciowego. Przypuszczalne partenogenetyczne potomstwo z F1 (2015:n = 1-4, 2016:n = 1-3) było homozygotyczne dla jednego z alleli matczynych w każdym locus. Pojedynczy potomek z F2 (2016:5) był homozygotyczny dla wszystkich alleli, które były obecne w genotypie F2. Ponieważ F2 jest córką F1 urodzoną drogą płciową, allele z ośmiu z dziewięciu loci również odpowiadały genotypowi F1. Jednak jeden locus (Sfa221) wyróżniał matkę tego potomstwa jako F2. Potomstwo to (2016:5) było homozygotyczne dla allelu 242, który odnotowano z F2 (242, 248) i M1 (238, 242), ale nie z F1 (246, 248) (tab. 1).

Pozostałe pięć loci wykazało jeden wspólny allel pomiędzy F1 i M1. Chociaż nie jest możliwe określenie rodzicielskiego pochodzenia wspólnego allelu, gdy jest on obecny w genotypie potomstwa, wszystkie partenogenetyczne potomstwo było homozygotyczne w każdym z tych loci, pasując do genetycznej sygnatury partenogenezy u elasmobranchs. Potomstwo płciowe było albo homozygotyczne dla wspólnych alleli rodziców, albo heterozygotyczne, pasując do genetycznej sygnatury dziedziczenia dwurodzicielskiego (Supplementary Table).

Wyniki te jednoznacznie potwierdzają hipotezę, że zarodki powstałe dwa lata po usunięciu samca rekina były pochodzenia partenogenetycznego, a nie w wyniku magazynowania spermy. Potomstwo F2 również potwierdziło partenogenetyczne pochodzenie, wykazując, że F2 rozpoczęła rozmnażanie bezpłciowe w drugim roku swojej dojrzałości. Podwyższona homozygotyczność wykazana w genotypach partenogenetycznych (z F1 i F2) może być genetyczną sygnaturą automiksji fuzji terminalnej, która jest dominującym mechanizmem partenogenezy fakultatywnej zaproponowanym dla kręgowców5,12,15. W tym mechanizmie heterozygotyczność jest ograniczona do końców chromosomów12, dlatego sygnatury genetyczne losowo przesiewanych loci mikrosatelitarnych wykazują podwyższoną homozygotyczność. Alternatywne mechanizmy, w tym duplikacja gamet19 i spontaniczny rozwój osobnika haploidalnego z niezapłodnionego jaja20 skutkują całkowitą homozygotycznością21 i nie mogą być wykluczone3. Jednakże heterozygotyczność została zaobserwowana w jednym locus u partenogenetycznego rekina zebry w akwarium w Dubaju, co potwierdza mechanizm automiksy terminalnej fuzji u tego gatunku7. Analiza wcześniejszego potomstwa F1 urodzonego w 2009 i 2013 roku wyraźnie wskazuje na rozmnażanie płciowe, gdzie potomstwo posiada co najmniej jeden allel od M1 w każdym locus. Potwierdza to, że F1 przeszedł z rozmnażania płciowego na partenogenetyczne w ciągu dwóch lat.

Van der Kooi i Schwanten14 argumentowali, że przykłady partenogenezy fakultatywnej u kręgowców są prawdopodobnie błędami reprodukcyjnymi, a więc wskazują na przypadkową partenogenezę. Zgodnie z tym modelem, rozmnażanie bezpłciowe jest rzadkie i sporadyczne u różnych gatunków i nie jest strategią adaptacyjną. Nasze odkrycia sugerują, że jest inaczej. Po pierwsze wykazaliśmy stosunkowo szybkie przejście od rozmnażania płciowego do rozmnażania partenogenetycznego u pojedynczego zwierzęcia, które wydaje się być odpowiedzią na zmiany środowiskowe. Partenogeneza nie została udokumentowana u pojedynczego, odizolowanego osobnika, ale raczej u dwóch osobników w obrębie systemu akwariowego z różnymi historiami płciowymi. Ponadto partenogeneza została udokumentowana u tego gatunku w przypadku osobników schwytanych w odległych geograficznie miejscach: w zachodniej części Oceanu Spokojnego (niniejsze badanie) i w Morzu Czerwonym7. Inne gatunki spodoustych i węży również wykazały partenogenetyczne rozmnażanie u wielu osobników, jak również w ciągu kolejnych lat w niewoli3,6,9,16,17,22. Co więcej, żywotność partenogenetycznego potomstwa kręgowców została ostatnio wykazana u rekina bambusowego, którego drugie pokolenie potomstwa również zostało wyprodukowane w drodze partenogenezy23.

Wyzwaniem dla zrozumienia adaptacyjnej natury partenogenezy fakultatywnej u spodoustych i innych kręgowców jest określenie warunków, w jakich ona zachodzi. Dziedziczność w partenogenezie fakultatywnej została wykazana dla drobiu i Drosophila spp. (patrz przegląd ref. 24). Jednakże reprodukcja płciowa wydaje się być dominującą formą reprodukcji dla gatunków wykazujących partenogenezę fakultatywną8,15 i dlatego wydaje się, że wewnętrzne lub zewnętrzne wskazówki mogą prowadzić do rozpoczęcia partenogenezy u tych gatunków. Badania na drobiu wykazały, że infekcje wirusowe zwiększyły częstość partenogenezy u różnych gatunków, ale nie było znaczącego wpływu rodzaju paszy, poziomu światła, hormonów płciowych lub bliskości osobników towarzyszących. Stwierdzono, że podwyższona temperatura inicjuje początek partenogenezy u jedwabników i zwiększa jej częstość u Drosophila parthenogenata (patrz przegląd ref. 24). W tym badaniu F1 była trzymana w tym samym akwarium przez cały czas, minimalizując jakiekolwiek zmiany w jej środowisku zewnętrznym. Głównym czynnikiem wyzwalającym przejście z rozmnażania płciowego na partenogenetyczne u F1 wydaje się być usunięcie partnera. Podobnie, szybkie przejście między strategiami reprodukcyjnymi przez orlicę również nastąpiło po usunięciu partnera, wspierając hipotezę, że partenogeneza jest przewagą reprodukcyjną w warunkach izolacji od potencjalnych partnerów12. Jednak ta wskazówka nie wydaje się być wszechobecna wśród kręgowców, a kontrastujące wzorce zaobserwowano u węży. Samica boa constrictor wykazała przejście z rozmnażania płciowego na bezpłciowe, rozmnażając się partenogenetycznie w obecności samców, a nie podczas dwóch lat, kiedy przebywała w odosobnieniu16,25. Chociaż większość przykładów partenogenezy u węży wystąpiła, gdy samice były izolowane od samców, partenogeneza została również udokumentowana u dwóch żyjących w niewoli pytonów królewskich i jednego pytona krwawego po kopulacji z samcami tego gatunku3,17. Jednakże płodność tych samców węży nie została potwierdzona. Jak dotąd, przykłady partenogenezy u spodoustych w niewoli odnotowano jedynie u samic odizolowanych od samców. Aby lepiej zrozumieć wpływ nieobecności lub obecności samców na początek partenogenezy, konieczne są dalsze badania sygnatur genetycznych potomstwa uzyskanego z połączonych osobników męskich i żeńskich.

Nie można wykluczyć, że potencjalne wskazówki pomiędzy matką i córką rekina mogą wywołać partenogenezę. Jednak samica żarłacza zebry w akwarium w Dubaju nie przebywała z innym żarłaczem zebry w żadnym momencie przed dojrzewaniem i rozpoczęciem rozmnażania partenogenetycznego7, w związku z czym bardziej wspiera brak partnera niż obecność innej samicy jako czynnik sprawczy.

Krytyczne zagęszczenie zostało zaproponowane jako czynnik sprawczy rozpoczęcia rozmnażania partenogenetycznego w obrębie gatunku26. Zgodnie z tym scenariuszem populacje mogą rosnąć do krytycznych poziomów poprzez partenogenezę, aby zwiększyć szanse na sukces godowy. Jednak biorąc pod uwagę, że większość przykładów partenogenezy u kręgowców ze środowisk zamkniętych dotyczy samic trzymanych w izolacji lub z niewielką liczbą osobników podobnych do siebie, nie jest możliwe określenie, jaki byłby próg, jeśli w ogóle istnieje. Nieliczne przykłady partenogenezy u dzikich kręgowców wykazały, że ogólny stosunek płci jest bliski jedności8,15, jednak nie uwzględnia to potencjalnej segregacji przestrzennej podczas krytycznych okresów godowych. Badania empiryczne w warunkach niewoli mogłyby być podjęte w celu ustalenia krytycznych poziomów przy wyższych zagęszczeniach.

Ewolucyjna funkcja partenogenezy fakultatywnej może stać się jaśniejsza, gdy zrozumiemy jej mechanizmy u różnych taksonów, ale w chwili obecnej pozostaje ona dyskusyjna. Większość obligatoryjnych kręgowców partenogenetycznych powstaje w wyniku hybrydyzacji pomiędzy blisko spokrewnionymi gatunkami, co skutkuje podwyższoną heterozygotycznością osobniczą w stosunku do genotypów rodzicielskich11,27,28. Jest to uważane za adaptację do kolonizacji nowych obszarów, gdzie wysoka różnorodność genetyczna może zapewnić niezbędne narzędzia genetyczne do przystosowania się do nowych warunków29. Chociaż większość obligatoryjnych linii partenogenetycznych żyje krótko i dlatego uważa się je za mające większe znaczenie ekologiczne niż ewolucyjne11, mogą one mieć długoterminowe ewolucyjne korzyści adaptacyjne, gdy krzyżowanie wsteczne z gatunkami płciowymi umożliwia rodzajom ekspansję filogenetyczną i geograficzną27. W przeciwieństwie do tego, partenogeneza fakultatywna skutkuje znacznie zmniejszoną różnorodnością genetyczną i prawdopodobnie mniejszą przewagą adaptacyjną w radzeniu sobie z nowymi warunkami środowiskowymi. Nagromadzenie szkodliwych mutacji (Muller’s ratchet30) powoduje, że linie żyją krótko, chyba że istnieje zdolność do rozmnażania płciowego. Seksualna zdolność reprodukcyjna partenogenetycznego potomstwa nie została jeszcze wykazana u kręgowców, choć odnotowano ją u innych organizmów (np. Drosophila31).

Interesującym punktem różnic w fakultatywnej partenogenezie między elasmobranchami a innymi gatunkami kręgowców jest konsekwencja genetycznego mechanizmu determinacji płciowej. Analiza cytogenetyczna podzbioru gatunków spodoustych wykazała heterogamię XY u samców i homogamię XX u samic, podobnie jak u ssaków32. Kontrastuje to z ptakami i wieloma gadami, które wykazują heterogamię żeńską ZW i homogamię męską ZZ. Wyjątkiem są bazalne linie węży, które mogą produkować zdolne do życia potomstwo płci żeńskiej WW25; patrz jednak Booth & Schuett3, gdzie sugeruje się, że bazalne węże, w tym Pytony i Boa, mogą w rzeczywistości posiadać chromosomy płci XX/XY, w przeciwieństwie do powszechnie akceptowanego systemu ZZ/ZW. Partenogeneza fakultatywna może być szczególnie korzystna dla gatunków posiadających homogamię męską ZZ, ponieważ prowadzi do produkcji samców, które są potencjalnymi przyszłymi partnerami. Jednak u spodoustych wszystkie zaobserwowane zdolne do życia potomstwo powstałe w wyniku partenogenezy fakultatywnej to samice6,7,9.

Partenogeneza fakultatywna prowadząca do powstania potomstwa płci żeńskiej może mieć adaptacyjną zaletę mechanizmu „trzymania się”, poprzez utrzymywanie linii żeńskich do czasu, gdy potencjalni samcy staną się ponownie dostępni w wyniku imigracji. W szczególności w przypadku spodoustych uważa się, że ich linie rodowe są bardzo stare, a wiele gatunków sięga w zapisach kopalnych miliony lat wstecz33. Analiza genetyczna populacji kilku gatunków spodoustych ujawniła ślady wąskich gardeł w populacjach związanych z okresami zlodowaceń34,35. Partenogeneza fakultatywna mogła pomóc populacjom przetrwać przez te okresy izolacji. Aby odpowiedzieć na te pytania, ważne jest zidentyfikowanie większej liczby przykładów partenogenezy fakultatywnej w środowisku naturalnym. Chociaż dokładne mechanizmy uruchamiające partenogenezę fakultatywną pozostają obecnie tajemnicą, elastyczność reprodukcyjna, jaką potencjalnie zapewnia ona kręgowcom, może być niedoceniana dla przetrwania i ewolucji gatunków. Badania współczesnych izolowanych populacji, jak również badania empiryczne z udziałem osobników żyjących w niewoli, pomogą w poznaniu mechanizmów, funkcji i częstości występowania partenogenezy fakultatywnej u kręgowców.