Switch from sexual to parthenogenetic reproduction in a zebra shark

Celelalte cinci loci au demonstrat toate o alelă comună între F1 și M1. Deși nu este posibil să se determine originea parentală a alelei partajate atunci când este prezentă în genotipul descendenților, toți descendenții partenogenetici au fost homozigoți la fiecare dintre acești loci, încadrându-se în semnătura genetică a partenogenezei la elasmobranhari. Descendenții produși pe cale sexuală au fost fie homozigoți pentru alelele parentale comune, fie heterozigoți, potrivindu-se semnăturii genetice a moștenirii biparentale (tabelul suplimentar).

Aceste rezultate susțin fără ambiguitate ipoteza că embrionii produși la doi ani după îndepărtarea rechinului mascul au fost de origine partenogenetică și nu din cauza stocării spermei. Descendenții lui F2 au susținut, de asemenea, o origine partenogenetică, demonstrând că F2 a început să se reproducă asexuat în al doilea an de maturitate. Omozigozitatea ridicată afișată în genotipurile partenogenetice (de la F1 și F2) ar putea fi semnătura genetică a automixiei de fuziune terminală, care este mecanismul dominant pentru partenogeneza facultativă propus pentru animalele vertebrate5,12,15. În acest mecanism, heterozigozitatea este limitată la vârfurile cromozomilor12, prin urmare, semnăturile genetice ale lociilor microsateliți analizați la întâmplare tind să demonstreze o homozigozitate ridicată. Mecanismele alternative, inclusiv duplicarea gametică19 și dezvoltarea spontană a unui individ haploid dintr-un ovul nefertilizat20 au ca rezultat o homozigozitate completă21 și nu pot fi excluse3. Cu toate acestea, a fost observată heterozigozitatea la un locus pentru un rechin zebră partenogenetic din acvariul din Dubai, ceea ce susține mecanismul de automixis de fuziune terminală la această specie7. Analiza descendenților anteriori ai F1 născuți în 2009 și 2013 demonstrează în mod clar reproducerea sexuată în cazul în care descendenții posedă cel puțin o alelă de la M1 la fiecare locus. Acest lucru confirmă faptul că F1 a trecut de la reproducerea sexuată la cea partenogenetică într-o perioadă de doi ani.

Van der Kooi și Schwanten14 au susținut că exemplele de partenogeneză facultativă la vertebrate sunt susceptibile de a fi erori de reproducere și, prin urmare, indică o partenogeneză accidentală. Conform acestui model, reproducerea asexuată este rară și sporadică la nivelul speciilor și nu reprezintă o strategie adaptivă. Constatările noastre sugerează contrariul. În primul rând, am demonstrat o tranziție relativ rapidă de la reproducerea sexuată la reproducerea partenogenetică la un animal individual care pare a fi un răspuns la o schimbare de mediu. Partenogeneza nu a fost documentată de la un singur individ izolat, ci mai degrabă de la doi indivizi din cadrul sistemului de acvariu cu istorii sexuale diferite. În plus, partenogeneza a fost documentată la această specie la indivizi capturați din locații îndepărtate din punct de vedere geografic: Oceanul Pacific de Vest (acest studiu) și Marea Roșie7. Alte specii de elasmobranhari și de șerpi au demonstrat, de asemenea, reproducerea partenogenetică la mai mulți indivizi, precum și de-a lungul anilor succesivi în captivitate3,6,6,9,16,17,22. Mai mult, viabilitatea unui descendent partenogenetic de vertebrate a fost demonstrată recent la un rechin bambus, un descendent de a doua generație fiind, de asemenea, produs prin partenogeneză23.

O provocare pentru înțelegerea naturii adaptative a partenogenezei facultative la elasmobranhari și la alte vertebrate este identificarea condițiilor în care aceasta are loc. Heritabilitatea în partenogeneza facultativă a fost demonstrată pentru păsările de curte și Drosophila spp. (a se vedea recenzia ref. 24). Cu toate acestea, reproducerea sexuată pare să fie forma dominantă de reproducere pentru speciile care demonstrează partenogeneza facultativă8,15 și, prin urmare, se pare că indicii interni sau externi pot conduce la debutul partenogenezei la aceste specii. Studiile efectuate la păsările de curte au arătat că infecțiile virale au crescut prevalența partenogenezei la diferite specii, dar că nu au existat efecte semnificative din cauza tipurilor de hrană, a nivelului de lumină, a hormonilor sexuali sau a proximității față de conspecifici. S-a constatat că o creștere a temperaturii inițiază apariția partenogenezei la viermii de mătase și crește prevalența acesteia la Drosophila parthenogenata (a se vedea analiza ref. 24). În acest studiu, F1 a fost ținută în același acvariu pe tot parcursul studiului, reducând la minimum orice modificare a mediului său extern. Prin urmare, principalul factor declanșator al trecerii de la reproducerea sexuată la cea partenogenetică la F1 pare să fie îndepărtarea partenerului. În mod similar, tranziția rapidă între strategiile de reproducere ale razei acvilă a urmat, de asemenea, îndepărtării partenerului, susținând ipoteza că partenogeneza reprezintă un avantaj reproductiv în condiții de izolare față de potențialii parteneri12. Cu toate acestea, acest indiciu nu pare să fie omniprezent în rândul vertebratelor, fiind observate modele contrastante la șerpi. O femelă de boa constrictor a demonstrat o trecere de la reproducerea sexuată la reproducerea asexuată, reproducându-se partenogenetic în prezența unor conspecifici masculi și nu în timpul celor doi ani intermitenți în care a fost adăpostită în izolare16,25. Deși majoritatea exemplelor de partenogeneză la șerpi au avut loc atunci când femelele au fost izolate de parteneri, partenogeneza a fost, de asemenea, documentată la doi pitoni regali în captivitate și la un piton de sânge în urma copulației cu masculi conspecifici3,17. Cu toate acestea, fertilitatea acestor șerpi masculi nu a fost confirmată. Până în prezent, exemplele de partenogeneză la elasmobranhari în captivitate au fost raportate doar la femele izolate de masculi. Pentru a înțelege mai bine efectul absenței sau prezenței masculilor asupra declanșării partenogenezei, sunt necesare, de asemenea, studii suplimentare privind semnăturile genetice ale descendenților produși din indivizi masculi și femele în coabitare.

Nu este posibil să se excludă potențialele indicii între mama și fiica rechin care declanșează declanșarea partenogenezei. Cu toate acestea, femela de rechin zebră din acvariul din Dubai nu a fost adăpostită cu un alt rechin zebră în niciun moment înainte de a se maturiza și de a începe reproducerea partenogenetică7 , ceea ce susține mai degrabă absența unui partener decât prezența unei alte femele ca factor determinant.

Densitățile critice au fost propuse ca factor determinant pentru declanșarea reproducerii partenogenetice în cadrul unei specii26. În acest scenariu, populațiile pot crește până la niveluri critice prin partenogeneză pentru a crește în aval oportunitățile de succes la împerechere. Cu toate acestea, având în vedere că majoritatea exemplelor de partenogeneză la vertebrate din medii captive implică femele ținute în izolare sau cu puțini conspecifici, nu este posibil să se determine care ar fi un prag, dacă acesta există. Cele câteva exemple de partenogeneză la vertebrate sălbatice au demonstrat un raport general al sexelor aproape de unitate8,15, însă acest lucru nu ia în considerare o posibilă segregare spațială în timpul perioadelor critice de împerechere. S-ar putea întreprinde studii empirice în condiții de captivitate pentru a stabili nivelurile critice la densități mai mari.

Funcția evolutivă a partenogenezei facultative ar putea deveni mai clară atunci când mecanismele vor fi înțelese la o serie de taxoni, dar în acest moment rămâne discutabilă. Majoritatea vertebratelor partenogenetice obligatorii apar în urma hibridizării între specii strâns înrudite, ceea ce duce la o heterozigozitate individuală ridicată în raport cu genotipurile parentale11,27,28. Acest lucru este considerat adaptiv pentru colonizarea unor zone noi, unde diversitatea genetică ridicată poate oferi instrumentele genetice necesare pentru adaptarea la noile condiții29. Deși majoritatea liniilor partenogenetice obligatorii au o durată de viață scurtă și, prin urmare, sunt considerate a avea o importanță mai mare din punct de vedere ecologic decât evolutiv11, acestea pot avea avantaje adaptative evolutive pe termen lung în cazul în care încrucișările inverse cu specii sexuale permit genurilor să se extindă filogenetic și geografic27. În schimb, partenogeneza facultativă are ca rezultat o diversitate genetică foarte redusă și, probabil, un avantaj adaptativ mai mic în ceea ce privește adaptarea la noile condiții de mediu. Acumularea de mutații dăunătoare (clichetul lui Muller30) are ca rezultat o viață scurtă a liniilor genetice, cu excepția cazului în care există capacitatea de reproducere sexuală. Competența de reproducere sexuală a descendenților partenogenetici nu a fost încă demonstrată la vertebrate, deși a fost înregistrată la alte organisme (de exemplu, Drosophila31).

Un punct interesant de diferență în partenogeneza facultativă între elasmobranhari și alte specii de vertebrate este consecința mecanismului genetic pentru determinarea sexuală. Analiza citogenetică a unui subset de specii de elasmobranhari a demonstrat o heterogamie masculină XY și o omogamie feminină XX similară cu cea a mamiferelor32. Această situație contrastează cu cea a păsărilor și a multor reptile, care prezintă heterogamie feminină ZW și omogenitate masculină ZZ. Excepție fac neamurile de șerpi bazali, care pot produce urmași femele WW viabili25; cu toate acestea, a se vedea Booth & Schuett3, unde se sugerează că șerpii bazali, inclusiv pitonii și boii, ar putea de fapt să posede cromozomi sexuali XX/XY, spre deosebire de sistemul ZZ/ZW acceptat în mod obișnuit. Partenogeneza facultativă poate fi deosebit de avantajoasă pentru speciile care au omogenitate masculină ZZ, deoarece duce la producerea de masculi, care sunt potențiali viitori parteneri. Cu toate acestea, la elasmobranhari, toți descendenții viabili observați produși prin partenogeneză facultativă sunt femele6,7,9.

Partenogeneza facultativă care conduce la descendenți femele poate avea atunci avantajul adaptiv al unui mecanism de „păstrare”, prin menținerea liniilor feminine până când potențialii parteneri masculi devin din nou disponibili în urma imigrației. În special elasmobranhii sunt considerați a avea linii genealogice vechi, multe specii fiind înregistrate în fosile cu milioane de ani în urmă33. Analiza genetică a populațiilor din mai multe specii de elasmobranhari a dezvăluit semnături ale unor blocaje ale populației asociate cu perioadele de glaciațiune34,35. Este posibil ca partenogeneza facultativă să fi ajutat populațiile să supraviețuiască în aceste perioade de izolare. Pentru a aborda aceste idei, este important să se identifice mai multe exemple de partenogeneză facultativă din mediul natural. Deși mecanismele exacte care declanșează partenogeneza facultativă rămân în prezent un mister, flexibilitatea reproductivă pe care o oferă potențial vertebratelor poate fi subestimată pentru supraviețuirea și evoluția speciilor. Examinarea populațiilor izolate contemporane, precum și studiile empirice cu indivizi în captivitate vor contribui la investigarea mecanismelor, funcțiilor și prevalenței partenogenezei facultative la speciile de vertebrate.